Injection-Free Delivery of MSC-Derived Extracellular Vesicles for Myocardial Infarction Therapeutics.
cardiac tissue
extracellular vesicles
gelatin methacryloyl
heart repair
myocardial infarction
Journal
Advanced healthcare materials
ISSN: 2192-2659
Titre abrégé: Adv Healthc Mater
Pays: Germany
ID NLM: 101581613
Informations de publication
Date de publication:
03 2022
03 2022
Historique:
revised:
09
07
2021
received:
23
04
2021
pubmed:
27
7
2021
medline:
23
3
2022
entrez:
26
7
2021
Statut:
ppublish
Résumé
As emerging therapeutic factors, extracellular vesicles (EVs) offer significant potential for myocardial infarction (MI) treatment. Current delivery approaches for EVs involve either intra-myocardial or intravenous injection, where both have inherent limitations for downstream clinical applications such as secondary tissue injury and low delivery efficiency. Herein, an injection-free approach for delivering EVs onto the heart surface to treat MI is proposed. By spraying a mixture of EVs, gelatin methacryloyl (GelMA) precursors, and photoinitiators followed by visible light irradiation for 30 s, EVs are physically entrapped within the GelMA hydrogel network covering the surface of the heart, resulting in an enhanced retention rate. Moreover, EVs are gradually released from the hydrogel network through a combination of diffusion and/or enzymatic degradation of the hydrogel, and they are effectively taken up by the sprayed tissue area. More importantly, the released EVs further migrate deep into myocardium tissue, which exerts an improved therapeutic effect. In an MI-induced mice model, the group treated with EVs-laden GelMA hydrogels shows significant recovery in cardiac function after 4 weeks. The work demonstrates a new strategy for delivering EVs into cardiac tissues for MI treatment in a localized manner with high retention.
Identifiants
pubmed: 34310068
doi: 10.1002/adhm.202100312
doi:
Substances chimiques
Methacrylates
0
gelatin methacryloyl
0
Gelatin
9000-70-8
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2100312Informations de copyright
© 2021 Wiley-VCH GmbH.
Références
K. Mc Namara, H. Alzubaidi, J. K. Jackson, Integr. Pharm. Res. Pract. 2019, 8, 1.
a) Centers for Diseases Control and Prevention, CDC WONDER Database 2018;
b) S. S. Virani, A. Alonso, E. J. Benjamin, M. S. Bittencourt, C. W. Callaway, A. P. Carson, A. M. Chamberlain, A. R. Chang, S. Cheng, F. N. Delling, L. Djousse, M. S. V. Elkind, J. F. Ferguson, M. Fornage, S. S. Khan, B. M. Kissela, K. L. Knutson, T. W. Kwan, D. T. Lackland, T. T. Lewis, J. H. Lichtman, C. T. Longenecker, M. S. Loop, P. L. Lutsey, S. S. Martin, K. Matsushita, A. E. Moran, M. E. Mussolino, A. M. Perak, W. D. Rosamond, G. A. Roth, U. K. A. Sampson, G. M. Satou, E. B. Schroeder, S. H. Shah, et al, Circulation 2020, 141, e139.
T. J. Cahill, R. K. Kharbanda, World J. Cardiol. 2017, 9, 407.
a) H. Hashimoto, E. N. Olson, R. Bassel-Duby, Nat. Rev. Cardiol. 2018, 15, 585;
b) G. Leoni, O. Soehnlein, Front. Pharmacol. 2018, 9, 1342.
J.-N. Tang, J. Cores, K. Huang, X.-L. Cui, L. Luo, J.-Y. Zhang, T.-S. Li, L. Qian, K. Cheng, Stem Cells Transl. Med. 2018, 7, 354.
a) R. R. Makkar, R. R. Smith, K. Cheng, K. Malliaras, L. E. J. Thomson, D. Berman, L. S. C. Czer, L. Marbán, A. Mendizabal, P. V. Johnston, S. D. Russell, K. H. Schuleri, A. C. Lardo, G. Gerstenblith, E. Marbán, Lancet 2012, 379, 895;
b) K. Malliaras, R. R. Makkar, R. R. Smith, K. Cheng, E. Wu, R. O. Bonow, L. Marbán, A. Mendizabal, E. Cingolani, P. V. Johnston, G. Gerstenblith, K. H. Schuleri, A. C. Lardo, E. Marbán, J. Am. Coll. Cardiol. 2014, 63, 110;
c) K. Cheng, A. Ibrahim, M. T. Hensley, D. Shen, B. Sun, R. Middleton, W. Liu, R. R. Smith, E. Marban, J. Am. Heart Assoc. 2014, 3, e001260.
D. Orlic, J. Kajstura, S. Chimenti, I. Jakoniuk, S. M. Anderson, B. Li, J. Pickel, R. McKay, B. Nadal-Ginard, D. M. Bodine, A. Leri, P. Anversa, Nature 2001, 410, 701.
a) P. A. Lalit, D. J. Hei, A. N. Raval, T. J. Kamp, Circ. Res. 2014, 114, 1328;
b) X. Jiang, Z. Yang, M. Dong, Stem Cell Res. Ther. 2020, 11, 297.
J. A. Heslop, T. G. Hammond, I. Santeramo, A. Tort Piella, I. Hopp, J. Zhou, R. Baty, E. I. Graziano, B. Proto Marco, A. Caron, P. Sköld, P. W. Andrews, M. A. Baxter, D. C. Hay, J. Hamdam, M. E. Sharpe, S. Patel, D. R. Jones, J. Reinhardt, E. H. J. Danen, U. Ben-David, G. Stacey, P. Björquist, J. Piner, J. Mills, C. Rowe, G. Pellegrini, S. Sethu, D. J. Antoine, M. J. Cross, P. Murray, D. P. Williams, N. R. Kitteringham, C. E. P. Goldring, B. K. Park, Stem Cells Transl. Med. 2015, 4, 389.
P. W. Andrews, M. M. Matin, A. R. Bahrami, I. Damjanov, P. Gokhale, J. S. Draper, Biochem. Soc. Trans. 2005, 33, 1526.
a) L. Zeng, Q. Hu, X. Wang, A. Mansoor, J. Lee, J. Feygin, G. Zhang, P. Suntharalingam, S. Boozer, A. Mhashilkar, C. J. Panetta, C. Swingen, R. Deans, A. H. L. From, R. J. Bache, C. M. Verfaillie, J. Zhang, Circulation 2007, 115, 1866;
b) K. U. Hong, Q.-H. Li, Y. Guo, N. S. Patton, A. Moktar, A. Bhatnagar, R. Bolli, Basic Res. Cardiol. 2013, 108, 346.
a) M. Reisman, K. T. Adams, Pharm. Ther. 2014, 39, 846;
b) D. G. Halme, D. A. Kessler, N. Engl. J. Med. 2006, 355, 1730;
c) M. Moos, Trends Pharmacol. Sci. 2008, 29, 591.
R. Mazhari, J. M. Hare, Nat. Clin. Pract. Cardiovasc. Med. 2007, 4, S21.
K. E. Hatzistergos, H. Quevedo, B. N. Oskouei, Q. Hu, G. S. Feigenbaum, I. S. Margitich, R. Mazhari, A. J. Boyle, J. P. Zambrano, J. E. Rodriguez, R. Dulce, P. M. Pattany, D. Valdes, C. Revilla, A. W. Heldman, I. McNiece, J. M. Hare, Circ. Res. 2010, 107, 913.
L. Barile, V. Lionetti, E. Cervio, M. Matteucci, M. Gherghiceanu, L. M. Popescu, T. Torre, F. Siclari, T. Moccetti, G. Vassalli, Cardiovasc. Res. 2014, 103, 530.
J. Zhang, X. Cui, J. Guo, C. Cao, Z. Zhang, B. Wang, L. Zhang, D. Shen, K. Lim, T. Woodfield, J. Tang, J. Zhang, J. Cell. Mol. Med. 2020, 24, 8291.
a) M. Khan, E. Nickoloff, T. Abramova, J. Johnson, S. K. Verma, P. Krishnamurthy, A. R. Mackie, E. Vaughan, V. N. S. Garikipati, C. Benedict, V. Ramirez, E. Lambers, A. Ito, E. Gao, S. Misener, T. Luongo, J. Elrod, G. Qin, S. R. Houser, W. J. Koch, R. Kishore, Circ. Res. 2015, 117, 52;
b) X. Wang, H. Gu, W. Huang, J. Peng, Y. Li, L. Yang, D. Qin, K. Essandoh, Y. Wang, T. Peng, G.-C. Fan, Diabetes 2016, 65, 3111.
C. T. Nguyen, J. Dawkins, X. Bi, E. Marbán, D. Li, JACC 2018, 3, 97.
S. Sahoo, E. Klychko, T. Thorne, S. Misener, K. M. Schultz, M. Millay, A. Ito, T. Liu, C. Kamide, H. Agrawal, H. Perlman, G. Qin, R. Kishore, D. W. Losordo, Circ. Res. 2011, 109, 724.
L.-P. Zhu, T. Tian, J.-Y. Wang, J.-N. He, T. Chen, M. Pan, L. Xu, H.-x. Zhang, X.-T. Qiu, C.-C. Li, K.-K. Wang, H. Shen, G.-G. Zhang, Y.-P. Bai, Theranostics 2018, 8, 6163.
R. C. Lai, F. Arslan, M. M. Lee, N. S. K. Sze, A. Choo, T. S. Chen, M. Salto-Tellez, L. Timmers, C. N. Lee, R. M. El Oakley, G. Pasterkamp, D. P. V. de Kleijn, S. K. Lim, Stem Cell Res. 2010, 4, 214.
L. Gao, L. Wang, Y. Wei, P. Krishnamurthy, G. P. Walcott, P. Menasché, J. Zhang, Sci. Transl. Med. 2020, 12, eaay1318.
C. Han, J. Zhou, B. Liu, C. Liang, X. Pan, Y. Zhang, Y. Zhang, Y. Wang, L. Shao, B. Zhu, J. Wang, Q. Yin, X.-Y. Yu, Y. Li, Mater. Sci. Eng., C 2019, 99, 322.
C. Han, J. Zhou, C. Liang, B. Liu, X. Pan, Y. Zhang, Y. Wang, B. Yan, W. Xie, F. Liu, X.-Y. Yu, Y. Li, Biomater. Sci. 2019, 7, 2920.
S. Bheri, M. E. Davis, ACS Nano 2019, 13, 9702.
a) N. Dib, H. Khawaja, S. Varner, M. McCarthy, A. Campbell, J. Cardiovasc. Transl. Res. 2011, 4, 177;
b) D. M. Nelson, Z. Ma, K. L. Fujimoto, R. Hashizume, W. R. Wagner, Acta Biomater. 2011, 7, 1;
c) A. F. Yen, C. M. Homer, A. Mohapatra, E. Langnas, A. Gomez, C. M. Hendrickson, Crit. Care Explor. 2019, 1, e0038.
A. Vandergriff, K. Huang, D. Shen, S. Hu, M. T. Hensley, T. G. Caranasos, L. Qian, K. Cheng, Theranostics 2018, 8, 1869.
W. Meng, C. He, Y. Hao, L. Wang, L. Li, G. Zhu, Drug Delivery 2020, 27, 585.
S.-H. Kim, S.-H. Lee, J.-E. Lee, S. J. Park, K. Kim, I. S. Kim, Y.-S. Lee, N. S. Hwang, B.-G. Kim, Biomaterials 2018, 178, 401.
B. Liu, C. Sengonca, Anzeiger fur Schdlingskunde 2003, 76, 44.
M. Flesch, H. Kilter, B. Cremers, U. Laufs, M. Südkamp, M. Ortmann, F. U. Müller, M. Böhm, J. Am. Coll. Cardiol. 1999, 33, 1062.
G. Piccirillo, C. Bucca, M. Durante, E. Santagada, M. R. Munizzi, M. Cacciafesta, V. Marigliano, Hypertension 1996, 28, 944.
E. Shirzaei Sani, A. Kheirkhah, D. Rana, Z. Sun, W. Foulsham, A. Sheikhi, A. Khademhosseini, R. Dana, N. Annabi, Sci. Adv. 2019, 5, eaav1281.
L. Gao, Z. R. Gregorich, W. Zhu, S. Mattapally, Y. Oduk, X. Lou, R. Kannappan, A. V. Borovjagin, G. P. Walcott, A. E. Pollard, V. G. Fast, X. Hu, S. G. Lloyd, Y. Ge, J. Zhang, Circulation 2018, 137, 1712.
a) L. Belov, K. J. Matic, S. Hallal, O. G. Best, S. P. Mulligan, R. I. Christopherson, J. Extracell. Vesicles 2016, 5, 25355;
b) P. K. Anand, E. Anand, C. K. E. Bleck, E. Anes, G. Griffiths, PLoS One 2010, 5, e10136.
Y. Wu, W. Deng, D. J. II Klinke, The Analyst 2015, 140, 6631.
a) C. Y. Soo, Y. Song, Y. Zheng, E. C. Campbell, A. C. Riches, F. Gunn-Moore, S. J. Powis, Immunology 2012, 136, 192;
b) B. Vestad, A. Llorente, A. Neurauter, S. Phuyal, B. Kierulf, P. Kierulf, T. Skotland, K. Sandvig, K. B. F. Haug, R. Øvstebø, J. Extracell. Vesicles 2017, 6, 1344087;
c) L. M. Doyle, M. Z. Wang, Cells 2019, 8, 727.
X. Li, S. Chen, J. Li, X. Wang, J. Zhang, N. Kawazoe, G. Chen, Polymers 2016, 8, 269.
X. Cui, B. G. Soliman, C. R. Alcala-Orozco, J. Li, M. A. M. Vis, M. Santos, S. G. Wise, R. Levato, J. Malda, T. B. F. Woodfield, J. Rnjak-Kovacina, K. S. Lim, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 1901667.
I. Pepelanova, K. Kruppa, T. Scheper, A. Lavrentieva, Bioengineering 2018, 5, 55.
C. R. Alcala-Orozco, I. Mutreja, X. Cui, D. Kumar, G. J. Hooper, K. S. Lim, T. B. F. Woodfield, Bioprinting 2020, 18, e00073.
J. Tang, A. Vandergriff, Z. Wang, M. T. Hensley, J. Cores, T. A. Allen, P.-U. Dinh, J. Zhang, T. G. Caranasos, K. Cheng, Tissue Eng., Part C 2017, 23, 146.
N. Davidenko, C. F. Schuster, D. V. Bax, R. W. Farndale, S. Hamaia, S. M. Best, R. E. Cameron, J. Mater. Sci.: Mater. Med. 2016, 27, 148.
B. Short, J. Cell Biol. 2015, 208, 7.
J. Xiao, Y. Pan, X. H. Li, X. Y. Yang, Y. L. Feng, H. H. Tan, L. Jiang, J. Feng, X. Y. Yu, Cell Death Dis. 2016, 7, e2277.
T. Su, K. Huang, H. Ma, H. Liang, P.-U. Dinh, J. Chen, D. Shen, T. A. Allen, L. Qiao, Z. Li, S. Hu, J. Cores, B. N. Frame, A. T. Young, Q. Yin, J. Liu, L. Qian, T. G. Caranasos, Y. Brudno, F. S. Ligler, K. Cheng, Adv. Funct. Mater. 2019, 29, 1803567.
a) J. K. Lang, R. F. Young, H. Ashraf, J. M. Canty Jr., PLoS One 2016, 11, e0165926;
b) L. Qiao, S. Hu, S. Liu, H. Zhang, H. Ma, K. Huang, Z. Li, T. Su, A. Vandergriff, J. Tang, T. Allen, P.-U. Dinh, J. Cores, Q. Yin, Y. Li, K. Cheng, J. Clin. Invest. 2019, 129, 2237.
R. E. Welikson, S. Kaestner, A. M. Evans, S. D. Hauschka, Dev. Dyn. 2007, 236, 2512.
C. Humeres, N. G. Frangogiannis, JACC 2019, 4, 449.
Y. Zhuge, J. Zhang, F. Qian, Z. Wen, C. Niu, K. Xu, H. Ji, X. Rong, M. Chu, C. Jia, Int. J. Biol. Sci. 2020, 16, 2741.
M. F. Ribeiro, H. Zhu, R. W. Millard, G.-C. Fan, Curr. Angiog. 2013, 2, 54.
S. R. Baglio, D. M. Pegtel, N. Baldini, Frontiers in Physiology 2012, 3, http://doi.org/10.3389/fphys.2012.00359.
L. Praveen Kumar, S. Kandoi, R. Misra, S. Vijayalakshmi, K. Rajagopal, R. S. Verma, Cytokine & Growth Factor Reviews 2019, 46, 1.
a) S. Sahoo, D. W. Losordo, Circ. Res. 2014, 114, 333;
b) D. K. Singla, Curr. Opin. Pharmacol. 2016, 27, 19.
D. C. Schechter, L. Gilbert, Thorax 1969, 24, 246.
a) K. S. Lim, B. S. Schon, N. V. Mekhileri, G. C. J. Brown, C. M. Chia, S. Prabakar, G. J. Hooper, T. B. F. Woodfield, ACS Biomater. Sci. Eng. 2016, 2, 1752;
b) X. Cui, J. Li, Y. Hartanto, M. Durham, J. Tang, H. Zhang, G. Hooper, K. Lim, T. Woodfield, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 1901648.
K. Yue, X. Li, K. Schrobback, A. Sheikhi, N. Annabi, J. Leijten, W. Zhang, Y. S. Zhang, D. W. Hutmacher, T. J. Klein, A. Khademhosseini, Biomaterials 2017, 139, 163.
F. Pan, P. Wang, K. Lee, A. Wu, N. J. Turro, J. T. Koberstein, Langmuir 2005, 21, 3605.
K. S. Lim, B. J. Klotz, G. C. J. Lindberg, F. P. W. Melchels, G. J. Hooper, J. Malda, D. Gawlitta, T. B. F. Woodfield, Macromol. Biosci. 2019, 19, 1900098.
K. S. Lim, M. H. Alves, L. A. Poole-Warren, P. J. Martens, Biomaterials 2013, 34, 7097.
G. C. J. Brown, K. S. Lim, B. L. Farrugia, G. J. Hooper, T. B. F. Woodfield, Macromol. Biosci. 2017, 17, 1700158.
B. Chen, N. G. Frangogiannis, Circ. Res. 2016, 119, 776.
B. Yue, H. Yang, J. Wang, W. Ru, J. Wu, Y. Huang, X. Lan, C. Lei, H. Chen, Cell Proliferation 2020, 53, e12857.
M. Saleh, J. A. Ambrose, F1000 Fac. Rev. 2018, 7, F1000Res.
A. Ciullo, V. Biemmi, G. Milano, S. Bolis, E. Cervio, E. T. Fertig, M. Gherghiceanu, T. Moccetti, G. G. Camici, G. Vassalli, L. Barile, International Journal of Molecular Sciences 2019, 20, 468.
a) E. Lazar, T. Benedek, S. Korodi, N. Rat, J. Lo, I. Benedek, World J. Stem Cells 2018, 10, 106;
b) A. G.-E. Ibrahim, K. Cheng, E. Marbán, Stem Cell Rep. 2014, 2, 606.
M. Gartz, J. L. Strande, J. Am. Heart Assoc. 2018, 7, e007954.
K. Huang, E. W. Ozpinar, T. Su, J. Tang, D. Shen, L. Qiao, S. Hu, Z. Li, H. Liang, K. Mathews, V. Scharf, D. O. Freytes, K. Cheng, Sci. Transl. Med. 2020, 12, eaat9683.
M. Sun, X. Sun, Z. Wang, S. Guo, G. Yu, H. Yang, Polymers 2018, 10, 1290.
X. Cui, Y. Hartanto, C. Wu, J. Bi, S. Dai, H. Zhang, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2018, 106, 2899.
a) J. Tang, X. Cui, T. G. Caranasos, M. T. Hensley, A. C. Vandergriff, Y. Hartanto, D. Shen, H. Zhang, J. Zhang, K. Cheng, ACS Nano 2017, 11, 9738;
b) X. Cui, J. Tang, Y. Hartanto, J. Zhang, J. Bi, S. Dai, S. Z. Qiao, K. Cheng, H. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 37783.