Bioprinting of Human Liver-Derived Epithelial Organoids for Toxicity Studies.
drug induced liver injury
extrusion-based bioprinting
in vitro modeling
organoids
Journal
Macromolecular bioscience
ISSN: 1616-5195
Titre abrégé: Macromol Biosci
Pays: Germany
ID NLM: 101135941
Informations de publication
Date de publication:
12 2021
12 2021
Historique:
received:
02
09
2021
pubmed:
25
9
2021
medline:
30
3
2022
entrez:
24
9
2021
Statut:
ppublish
Résumé
There is a need for long-lived hepatic in vitro models to better predict drug induced liver injury (DILI). Human liver-derived epithelial organoids are a promising cell source for advanced in vitro models. Here, organoid technology is combined with biofabrication techniques, which holds great potential for the design of in vitro models with complex and customizable architectures. Here, porous constructs with human hepatocyte-like cells derived from organoids are generated using extrusion-based printing technology. Cell viability of bioprinted organoids remains stable for up to ten days (88-107% cell viability compared to the day of printing). The expression of hepatic markers, transporters, and phase I enzymes increased compared to undifferentiated controls, and is comparable to non-printed controls. Exposure to acetaminophen, a well-known hepatotoxic compound, decreases cell viability of bioprinted liver organoids to 21-51% (p < 0.05) compared to the start of exposure, and elevated levels of damage marker miR-122 are observed in the culture medium, indicating the potential use of the bioprinted constructs for toxicity testing. In conclusion, human liver-derived epithelial organoids can be combined with a biofabrication approach, thereby paving the way to create perfusable, complex constructs which can be used as toxicology- and disease-models.
Identifiants
pubmed: 34559943
doi: 10.1002/mabi.202100327
doi:
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2100327Informations de copyright
© 2021 The Authors. Macromolecular Bioscience published by Wiley-VCH GmbH.
Références
V. B. Siramshetty, J. Nickel, C. Omieczynski, B.-O. Gohlke, M. N. Drwal, R. Preissner, Nucleic Acids Res. 2016, 44, D1080.
W. M. Lee, N. Engl. J. Med. 2003, 349, 474.
G. Ostapowicz, R. J. Fontana, F. V. Schiødt, A. Larson, T. J. Davern, S. H. Han, T. M. McCashland, A. O. Shakil, J. E. Hay, L. Hynan, J. S. Crippin, A. T. Blei, G. Samuel, J. Reisch, W. M. Lee, U.S. Acute Liver Failure Study Group, Ann. Intern. Med. 2002, 137, 947.
M. R. Mcgill, H. Jaeschke, Biochim. Biophys. Acta, Mol. Basis Dis. 2019, 1865, 1031.
F. Ballet, Dig.. Dis. 2015, 33, 477.
H. Olson, G. Betton, D. Robinson, K. Thomas, A. Monro, G. Kolaja, P. Lilly, J. Sanders, G. Sipes, W. Bracken, M. Dorato, K. Van Deun, P. Smith, B. Berger, A. Heller, Regul. Toxicol. Pharmacol. 2000, 32, 56.
M. J. Gómez-Lechón, L. Tolosa, I. Conde, M. T. Donato, Expert Opin. Drug Metab. Toxicol. 2014, 10, 1553.
P. Godoy, N. J. Hewitt, U. Albrecht, M. E. Andersen, N. Ansari, S. Bhattacharya, J. G. Bode, J. Bolleyn, C. Borner, J. Böttger, A. Braeuning, R. A. Budinsky, B. Burkhardt, N. R. Cameron, G. Camussi, C.-S. Cho, Y.- J. Choi, J. Craig Rowlands, U. Dahmen, G. Damm, O. Dirsch, M. T. Donato, J. Dong, S. Dooley, D. Drasdo, R. Eakins, K. S. Ferreira, V. Fonsato, J. Fraczek, R Gebhardt, et al., Arch. Toxicol. 2013, 87, 1315.
V. M. Lauschke, R. Z. Shafagh, D. F. G. Hendriks, M. Ingelman-Sundberg, Biotechnol. J. 2019, 14, 1800347.
J. Fraczek, J. Bolleyn, T. Vanhaecke, V. Rogiers, M. Vinken, Arch. Toxicol. 2013, 87, 577.
M. Ruoß, M. Vosough, A. Königsrainer, S. Nadalin, S. Wagner, S. Sajadian, D. Huber, Z. Heydari, S. Ehnert, J. G. Hengstler, A. K. Nussler, Food Chem. Toxicol. 2020, 138, 111188.
J. V. Castell, R. Jover, C. P. Martnez-Jimnez, M. J. Gmez-Lechn, Expert Opin. Drug Metab. Toxicol. 2006, 2, 183.
S. N. Hart, Y. Li, K. Nakamoto, E.-A. Subileau, D. Steen, X-Bo Zhong, Drug Metab. Dispos. 2010, 38, 988.
M. N. Ashraf, M. W. Asghar, Y. Rong, M. R. Doschak, T. K. L. Kiang, Eur. J. Drug Metab. Pharmacokinet. 2018, 44, 437.
S.-F. Zhou, J.-P. Liu, B. Chowbay, Drug Metab. Rev. 2009, 41, 89.
F. Schutgens, H. Clevers, Annu. Rev. Pathol.: Mech. Dis. 2020, 15, 211.
A. Marsee, F. J. M. Roos, M. M. A. Verstegen, H. Gehart, E. De Koning, F. Lemaigre, S. J. Forbes, W. C. Peng, M. Huch, T. Takebe, L J. W. Van Der Laan, B. Spee, A. Marsee, HPB Organoid Consortium, Cell Stem Cell 2021, 28, 816.
T. Sato, R. G. Vries, H. J. Snippert, M. Van De Wetering, N. Barker, D. E. Stange, J. H. Van Es, A. Abo, P. Kujala, P. J. Peters, H. Clevers, Nature 2009, 459, 262.
L. Planas-Paz, T. Sun, M. Pikiolek, N. R. Cochran, S. Bergling, V. Orsini, Z. Yang, F. Sigoillot, J. Jetzer, M. Syed, M. Neri, S. Schuierer, L. Morelli, P. S. Hoppe, W. Schwarzer, C. M. Cobos, J. L. Alford, L. Zhang, R. Cuttat, A. Waldt, N. Carballido-Perrig, et al., Cell Stem Cell 2019, 25, 39.
M. Huch, H. Gehart, R. Van Boxtel, K. Hamer, F. Blokzijl, M, M. A. Verstegen, E. Ellis, M. Van Wenum, S A. Fuchs, J. De Ligt, M. Van De Wetering, N. Sasaki, S J. Boers, H. Kemperman, J. De Jonge, J N. M. Ijzermans, E E. S. Nieuwenhuis, R. Hoekstra, S. Strom, R R. G. Vries, L J. W. Van Der Laan, et al., Cell 2015, 160, 299.
K. Schneeberger, N. Sánchez-Romero, S. Ye, F. G. van Steenbeek, L. A. Oosterhoff, I. Pla Palacin, C. Chen, M. E. van Wolferen, G. van Tienderen, R. Lieshout, H. Colemonts-Vroninks, I. Schene, R. Hoekstra, M. M. A. Verstegen, L. J. W. van der Laan, L. C. Penning, S. A. Fuchs, H. Clevers, J. de Kock, P. M. Baptista, B. Spee, Hepatology 2020, 72, 257.
C. Chen, A. Soto-Gutierrez, P. M. Baptista, B. Spee, Gastroenterology 2018, 154, 1258.
G. H. Underhill, S. R. Khetani, CMGH 2018, 5, 426.
K. Schneeberger, B. Spee, P. Costa, N. Sachs, H. Clevers, J. Malda, Biofabrication 2017, 9, 013001.
K. T. Lawlor, J. M. Vanslambrouck, J. W. Higgins, A. Chambon, K. Bishard, D. Arndt, P. X. Er, S. B. Wilson, S E. Howden, K. S. Tan, F. Li, L J. Hale, B. Shepherd, S. Pentoney, S. C. Presnell, A. E. Chen, M. H. Little, Nat. Mater. 2020, 20, 260.
R. Levato, T. Jungst, R. G. Scheuring, T. Blunk, J. Groll, J. Malda, Adv. Mater. 2020, 32, 1906423.
C. Chen, A. Soto-Gutierrez, P M. Baptista, B. Spee, Gastroenterology 2018, 154, 1258.
T. Takahashi, Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2019, 59, 447.
H. Jaeschke, M. L. Bajt, A. Ramachandran, Mechanisms of Acetaminophen Hepatotoxicity: Cell Death Signaling Mechanisms in Hepatocytes, Elsevier, New York, NY 2017.
S. C. Ramaiahgari, M. W. Den Braver, B. Herpers, V. Terpstra, J. N. M. Commandeur, B. Van De Water, L. S. Price, Arch. Toxicol. 2014, 88, 1083.
D. Utkarsh, C. Loretz, A. P. Li, Chem.-Biol. Interact. 2016, 255, 12.
T. Takahashi, Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2019, 59, 447.
H. S. Kruitwagen, L. A. Oosterhoff, I. G. W. H. Vernooij, I. M. Schrall, M. E. Van Wolferen, F. Bannink, C. Roesch, L. Van Uden, M. R. Molenaar, J. B Helms, G, C. M. Grinwis, M. M. A. Verstegen, L. J. W. Van Der Laan, M. Huch, N. Geijsen, R. G. Vries, H. Clevers, J. Rothuizen, B. A. Schotanus, L. C. Penning, B. Spee, Stem Cell Rep. 2017, 8, 822.
I. F. Schene, I. P. Joore, R. Oka, M. Mokry, A. H. M. Van Vugt, R. Van Boxtel, H. P. J. Van Der Doef, L. J. W. Van Der Laan, M. M. A. Verstegen, P. M. Van Hasselt, E. E. S. Nieuwenhuis, S. A. Fuchs, Nat. Commun. 2020, 11, 5352.
F. Sampaziotis, D. Muraro, O. C. Tysoe, S. Sawiak, T. E. Beach, E. M. Godfrey, S. S. Upponi, T. Brevini, B T. Wesley, J. Garcia-Bernardo, K. Mahbubani, G. Canu, R. Gieseck, N L. Berntsen, V L. Mulcahy, K. Crick, C. Fear, S. Robinson, L. Swift, L. Gambardella, et al., Science 2021, 371, 839.
F. J. M. Roos, M. M. A. Verstegen, L. Muñoz Albarinos, H. P. Roest, J.-W. Poley, G. W. M. Tetteroo, J. N. M. Ijzermans, L. J. W. Van Der Laan, Front. Cell Dev. Biol. 2021, 8, 630492.
F. Schutgens, M. B. Rookmaaker, T. Margaritis, A. Rios, C. Ammerlaan, J. Jansen, L. Gijzen, M. Vormann, A. Vonk, M. Viveen, F. Y. Yengej, S. Derakhshan, K M. De Winter-De Groot, B. Artegiani, R. Van Boxtel, E. Cuppen, A P. A. Hendrickx, M M. Van Den Heuvel-Eibrink, E. Heitzer, H. Lanz, J. Beekman, et al., Nat. Biotechnol. 2019, 37, 303.
T. Sato, D. E. Stange, M. Ferrante, R. G. J. Vries, J. H. Van Es, S. Van Den Brink, W. J. Van Houdt, A. Pronk, J. Van Gorp, P. D. Siersema, H. Clevers, Gastroenterology 2011, 141, 1762.
N. S. Bhise, V. Manoharan, S. Massa, A. Tamayol, M. Ghaderi, M. Miscuglio, Qi Lang, Y. Shrike Zhang, S. R. Shin, G. Calzone, N. Annabi, T. D. Shupe, C. E. Bishop, A. Atala, M. R. Dokmeci, A. Khademhosseini, Biofabrication 2016, 8, 014101.
S. Massa, M. A. Sakr, J. Seo, P. Bandaru, A. Arneri, S. Bersini, E. Zare-Eelanjegh, E. Jalilian, B.-H. Cha, S. Antona, A. Enrico, Y. Gao, S. Hassan, J. P. Acevedo, M R. Dokmeci, Y. S. Zhang, A. Khademhosseini, S. R. Shin, Biomicrofluidics 2017, 11, 044109.
T. Grix, A. Ruppelt, A. Thomas, A.-K. Amler, B. Noichl, R. Lauster, L. Kloke, Genes 2018, 9, 176.
B. J. Klotz, D. Gawlitta, A. J. W. P. Rosenberg, J. Malda, F. P. W. Melchels, Trends Biotechnol. 2016, 34, 394.
I. T. Ozbolat, M. Hospodiuk, Biomaterials 2016, 76, 321.
J. E. Snyder, Q. Hamid, C. Wang, R. Chang, K. Emami, H. Wu, W. Sun, Biofabrication 2011, 3, 034112.
M. Krüger, L. A. Oosterhoff, M. E. van Wolferen, S. A. Schiele, A. Walther, N. Geijsen, L. De Laporte, L. J. W. van der Laan, L. M. Kock, B. Spee, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, e1901658.
B. J. Klotz, L. A. Oosterhoff, L. Utomo, K. S. Lim, Q. Vallmajo-Martin, H. Clevers, T. B. F. Woodfield, A. J. W. P. Rosenberg, J. Malda, M. Ehrbar, B. Spee, D. Gawlitta, Adv. Healthcare Mater. 2019, 8, 1900979.
G. Benton, I. Arnaoutova, J. George, H. K. Kleinman, J. Koblinski, Adv. Drug Delivery Rev. 2014, 79-80, 3.
T. Jungst, W. Smolan, K. Schacht, T. Scheibel, J. Groll, Chem. Rev. 2016, 116, 1496.
A. Schwab, R. Levato, M. D'este, S. Piluso, D. Eglin, J. Malda, Chem. Rev. 2020, 120, 11028.
W. Schuurman, P. A. Levett, M. W. Pot, P. R. Van Weeren, W. J. A. Dhert, D. W. Hutmacher, F. P. W. Melchels, T J. Klein, J. Malda, Macromol. Biosci. 2013, 13, 551.
R. Levato, W. R. Webb, I. A. Otto, A. Mensinga, Y. Zhang, M. Van Rijen, R. Van Weeren, I M. Khan, J. Malda, Acta Biomater. 2017, 61, 41.
A K. Nguyen, P L. Goering, V. Reipa, R J. Narayan, Biointerphases 2019, 14, 021007.
L. E. Bertassoni, J. C. Cardoso, V. Manoharan, A. L. Cristino, N. S. Bhise, W. A. Araujo, P. Zorlutuna, N. E. Vrana, A. M. Ghaemmaghami, M. R. Dokmeci, A. Khademhosseini, Biofabrication 2014, 6, 024105.
T. Hiller, J. Berg, L. Elomaa, V. Röhrs, I. Ullah, K. Schaar, A. C. Dietrich, M. A. Al-Zeer, A. Kurtz, A. C. Hocke, S. Hippenstiel, H. Fechner, M. Weinhart, J. Kurreck, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 3129.
M. Gori, S. M. Giannitelli, M. Torre, P. Mozetic, F. Abbruzzese, M. Trombetta, E. Traversa, L. Moroni, A. Rainer, Adv. Healthcare Mater. 2020, 6, 2001163.
A. Mazzocchi, M. Devarasetty, R. Huntwork, S. Soker, A. Skardal, Biofabrication 2018, 11, 015003.
L. M. Norona, D. G. Nguyen, D. A. Gerber, S. C. Presnell, E. L. Lecluyse, Toxicol. Sci. 2016, 154, 354.
E. Goulart, L. C. De Caires-Junior, K. A. Telles-Silva, B. H. S. Araujo, S. A. Rocco, M. Sforca, I. L. De Sousa, G. S. Kobayashi, C. M. Musso, A. F. Assoni, D. Oliveira, E. Caldini, S. Raia, P. I. Lelkes, M. Zatz, Biofabrication 2020, 12, 015010.
A. Faulkner-Jones, C. Fyfe, D.-J. Cornelissen, J. Gardner, J. King, A. Courtney, W. Shu, Biofabrication 2015, 7, 044102.
C. D. Roche, P. Sharma, A. W. Ashton, M. Xue, C. Gentile, C. Jackson, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 9, 110.
J. A. Brassard, M. Nikolaev, T. Hübscher, M. Hofer, M P. Lutolf, Nat. Mater. 2020, 20, 22.
N. Davidenko, C. F. Schuster, D. V. Bax, R. W. Farndale, S. Hamaia, S. M. Best, R. E. Cameron, J. Mater. Sci.: Mater. Med. 2016, 27, 148.
H. Lee, S. Chae, J. Y. Kim, W. Han, J. Kim, Y. Choi, D.-W. Cho, Biofabrication 2018, 11, 025001.
X. Ma, C. Yu, P. Wang, W. Xu, X. Wan, C. S. E. Lai, J. Liu, A. Koroleva-Maharajh, S. Chen, Biomaterials 2018, 185, 310.
S. S. Bale, J. T. Borenstein, Drug Metab. Dispos. 2018, 46, 1638.
A. J. Foster, B. Chouhan, S. L. Regan, H. Rollison, S. Amberntsson, L. C. Andersson, A. Srivastava, M. Darnell, J. Cairns, S. E. Lazic, K.-J. Jang, D. B. Petropolis, K. Kodella, J. E. Rubins, D. Williams, G. A. Hamilton, L. Ewart, P. Morgan, Arch. Toxicol. 2019, 93, 1021.
J. W. Allen, Toxicol. Sci. 2005, 84, 110.
J. Ahn, J. Ahn, S. Yoon, Y. S. Nam, M. Y. Son, J. H. Oh, J Biol Eng. 2019, 13, 22.
Y. Zhou, J. X. Shen, V. M. Lauschke, Front. Pharmacol. 2019, 10, 1093.
J. Xu, S. Oda, T. Yokoi, Toxicol. In Vitro 2018, 48, 286.
E. Yoon, A. Babar, M. Choudhary, M. Kutner, N. Pyrsopoulos, J. Clin. Transl. Hepatol. 2016, 4, 131.
C. Lin, S. R. Khetani, Biomed Res. Int. 2016, 2016, 1829148.
A. J. S. Ribeiro, X. Yang, V. Patel, R. Madabushi, D. G. Strauss, Clin. Pharmacol. Ther. 2019, 106, 139.
C. Goldring, A. Norris, N. Kitteringham, M. D. Aleo, D J. Antoine, J. Heslop, B. A. Howell, M. Ingelman-Sundberg, R. Kia, L. Kamalian, S. Koerber, J.-C. Martinou, A. Mercer, J. Moggs, D. J. Naisbitt, C. Powell, J. Sidaway, R. Sison-Young, J. Snoeys, B. Van De Water, et al., Appl. In Vitro Toxicol. 2015, 1, 175.
S. Dragovic, N. P. E. Vermeulen, H. H. Gerets, P. G. Hewitt, M. Ingelman-Sundberg, B. K. Park, S. Juhila, J. Snoeys, R. J. Weaver, Arch. Toxicol. 2016, 90, 2979.
F. P. W. Melchels, M. M. Blokzijl, R. Levato, Q. C. Peiffer, M. D. Ruijter, W. E. Hennink, T. Vermonden, J. Malda, Biofabrication 2016, 8, 035004.
F. G. Van Steenbeek, B. Spee, L. C. Penning, A. Kummeling, I. H. M. Van Gils, G. C. M. Grinwis, D. Van Leenen, F. C. P. Holstege, M. Vos-Loohuis, J. Rothuizen, P. A. J. Leegwater, PLoS One 2013, 8, e57973.
E. M. Kroh, R. K. Parkin, P. S. Mitchell, M. Tewari, Methods 2010, 50, 298.