Volumetric Bioprinting of Organoids and Optically Tuned Hydrogels to Build Liver-Like Metabolic Biofactories.
biofabrication
bioresins
hydrogels
light-based 3D printing
volumetric additive manufacturing
Journal
Advanced materials (Deerfield Beach, Fla.)
ISSN: 1521-4095
Titre abrégé: Adv Mater
Pays: Germany
ID NLM: 9885358
Informations de publication
Date de publication:
Apr 2022
Apr 2022
Historique:
revised:
28
01
2022
received:
09
12
2021
pubmed:
16
2
2022
medline:
16
4
2022
entrez:
15
2
2022
Statut:
ppublish
Résumé
Organ- and tissue-level biological functions are intimately linked to microscale cell-cell interactions and to the overarching tissue architecture. Together, biofabrication and organoid technologies offer the unique potential to engineer multi-scale living constructs, with cellular microenvironments formed by stem cell self-assembled structures embedded in customizable bioprinted geometries. This study introduces the volumetric bioprinting of complex organoid-laden constructs, which capture key functions of the human liver. Volumetric bioprinting via optical tomography shapes organoid-laden gelatin hydrogels into complex centimeter-scale 3D structures in under 20 s. Optically tuned bioresins enable refractive index matching of specific intracellular structures, countering the disruptive impact of cell-mediated light scattering on printing resolution. This layerless, nozzle-free technique poses no harmful mechanical stresses on organoids, resulting in superior viability and morphology preservation post-printing. Bioprinted organoids undergo hepatocytic differentiation showing albumin synthesis, liver-specific enzyme activity, and remarkably acquired native-like polarization. Organoids embedded within low stiffness gelatins (<2 kPa) are bioprinted into mathematically defined lattices with varying degrees of pore network tortuosity, and cultured under perfusion. These structures act as metabolic biofactories in which liver-specific ammonia detoxification can be enhanced by the architectural profile of the constructs. This technology opens up new possibilities for regenerative medicine and personalized drug testing.
Identifiants
pubmed: 35166410
doi: 10.1002/adma.202110054
doi:
Substances chimiques
Hydrogels
0
Gelatin
9000-70-8
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2110054Subventions
Organisme : European's Union's Horizon 2020
ID : 964497
Organisme : ReumaNederland
ID : LLP-12
Organisme : ReumaNederland
ID : LLP22
Organisme : ReumaNederland
ID : 19-1-207 MINIJOINT
Organisme : Netherlands Organization for Scientific Research
ID : 024.003.013
Organisme : Netherlands Organization for Scientific Research
ID : NWA.1228.192.105
Organisme : Netherlands Organization for Scientific Research
Organisme : Medical Delta Program: Regenerative Medicine 4D
Organisme : European Research Council
ID : 949806
Pays : International
Organisme : Swiss National Science Foundation
ID : n 200021_196971
Pays : Switzerland
Informations de copyright
© 2022 The Authors. Advanced Materials published by Wiley-VCH GmbH.
Références
V. Mironov, T. Trusk, V. Kasyanov, S. Little, R. Swaja, R. Markwald, Biofabrication 2009, 1, 022001.
R. Levato, T. Jungst, R. G. Scheuring, T. Blunk, J. Groll, J. Malda, Adv. Mater. 2020, 32, 1906423.
J. Groll, T. Boland, T. Blunk, J. A. Burdick, D.-W. W. Cho, P. D. Dalton, B. Derby, G. Forgacs, Q. Li, V. A. Mironov, L. Moroni, M. Nakamura, W. Shu, S. Takeuchi, G. Vozzi, T. B. F. F. Woodfield, T. Xu, J. J. Yoo, J. Malda, Biofabrication 2016, 8, 013001.
M. M. Laronda, A. L. Rutz, S. Xiao, K. A. Whelan, F. E. Duncan, E. W. Roth, T. K. Woodruff, R. N. Shah, Nat. Commun. 2017, 8, 15261.
E. A. Bulanova, E. V. Koudan, J. Degosserie, C. Heymans, F. D. A. S. Pereira, V. A. Parfenov, Y. Sun, Q. Wang, S. A. Akhmedova, I. K. Sviridova, N. S. Sergeeva, G. A. Frank, Y. D. Khesuani, C. E. Pierreux, V. A. Mironov, Biofabrication 2017, 9, 034105.
J. H. Kim, I. Kim, Y. J. Seol, I. K. Ko, J. J. Yoo, A. Atala, S. J. Lee, Nat. Commun. 2020, 11, 1025.
I. Martin, J. Malda, N. C. Rivron, Curr. Opin. Organ Transplant. 2019, 24, 562.
P. L. Lewis, R. M. Green, R. N. Shah, Acta Biomater. 2018, 69, 63.
H. Clevers, Cell 2016, 165, 1586.
J. Kim, B. K. Koo, J. A. Knoblich, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020, 21, 571.
P. N. Bernal, P. Delrot, D. Loterie, Y. Li, J. Malda, C. Moser, R. Levato, Adv. Mater. 2019, 31, 1904209.
A. Marsee, F. J. M. Roos, M. M. A. Verstegen, F. Roos, M. Verstegen, H. Clevers, L. Vallier, T. Takebe, M. Huch, W. C. Peng, S. Forbes, F. Lemaigre, E. de Koning, H. Gehart, L. van der Laan, B. Spee, S. Boj, P. Baptista, K. Schneeberger, C. Soroka, M. Heim, S. Nuciforo, K. Zaret, Y. Saito, M. Lutolf, V. Cardinale, B. Simons, S. van IJzendoorn, A. Kamiya, H. Chikada, et al., Cell Stem Cell 2021, 28, 816.
M. Huch, H. Gehart, R. Van Boxtel, K. Hamer, F. Blokzijl, M. M. A. Verstegen, E. Ellis, M. Van Wenum, S. A. Fuchs, J. De Ligt, M. Van De Wetering, N. Sasaki, S. J. Boers, H. Kemperman, J. De Jonge, J. N. M. Ijzermans, E. E. S. Nieuwenhuis, R. Hoekstra, S. Strom, R. R. G. Vries, L. J. W. Van Der Laan, E. Cuppen, H. Clevers, Cell 2015, 160, 299.
S. P. Harrison, S. F. Baumgarten, R. Verma, O. Lunov, A. Dejneka, G. J. Sullivan, Front. Med. 2021, 8, 574047.
B. E. Kelly, I. Bhattacharya, H. Heidari, M. Shusteff, C. M. Spadaccini, H. K. Taylor, Science 2019, 363, 1075.
D. Loterie, P. Delrot, C. Moser, Nat. Commun. 2020, 11, 852.
P. N. Bernal, P. Delrot, D. Loterie, Y. Li, J. Malda, C. Moser, R. Levato, Adv. Mater. 2019, 31, 1904209.
M. de Ruijter, A. Ribeiro, I. Dokter, M. Castilho, J. Malda, Adv. Healthcare Mater. 2019, 8, 1800418.
A. Schwab, R. Levato, M. D'Este, S. Piluso, D. Eglin, J. Malda, Chem. Rev. 2020, 120, 11028.
A. Ribeiro, M. M. Blokzijl, R. Levato, C. W. Visser, M. Castilho, W. E. Hennink, T. Vermonden, J. Malda, Biofabrication 2017, 10, 014102.
N. Paxton, W. Smolan, T. Böck, F. Melchels, J. Groll, T. Jungst, Biofabrication 2017, 9, 044107.
C. Echalier, R. Levato, M. A. A. Mateos-Timoneda, O. Castaño, S. Déjean, X. Garric, C. Pinese, D. Noël, E. Engel, J. Martinez, A. Mehdi, G. Subra, RSC Adv. 2017, 7, 12231.
P. Arjmand, O. Katz, S. Gigan, M. Guillon, Opt. Express 2021, 29, 6563.
D. Loterie, P. Delrot, C. Moser, ResearchGate 2018, https://org/0.13140/RG.2.2.20027.46889.
R. Rizzo, D. Ruetsche, H. Liu, M. Zenobi-Wong, Adv. Mater. 2021, 33, 2102900.
S. P. Rebelo, R. Costa, M. Estrada, V. Shevchenko, C. Brito, P. M. Alves, Arch. Toxicol. 2015, 89, 1347.
V. Starokozhko, M. Hemmingsen, L. Larsen, S. Mohanty, M. Merema, R. C. Pimentel, A. Wolff, J. Emnéus, A. Aspegren, G. Groothuis, M. Dufva, J. Tissue Eng. Regener. Med. 2018, 12, 1273.
J. Christoffersson, C. Aronsson, M. Jury, R. Selegård, D. Aili, C. F. Mandenius, Biofabrication 2019, 11, 015013.
M. Kehtari, B. Zeynali, M. Soleimani, M. Kabiri, E. Seyedjafari, Artif. Cells, Nanomed., Biotechnol. 2018, 46, 161.
M. B. Esch, J. M. Prot, Y. I. Wang, P. Miller, J. R. Llamas-Vidales, B. A. Naughton, D. R. Applegate, M. L. Shuler, Lab Chip 2015, 15, 2269.
L. E. Bertassoni, J. C. Cardoso, V. Manoharan, A. L. Cristino, N. S. Bhise, W. A. Araujo, P. Zorlutuna, N. E. Vrana, A. M. Ghaemmaghami, M. R. Dokmeci, A. Khademhosseini, Biofabrication 2014, 6, 024105.
A. Mazzocchi, M. Devarasetty, R. Huntwork, S. Soker, A. Skardal, Biofabrication 2019, 11, 015003.
R. Taymour, D. Kilian, T. Ahlfeld, M. Gelinsky, A. Lode, Sci. Rep. 2021, 11, 5130.
H. Lee, W. Han, H. Kim, D. H. Ha, J. Jang, B. S. Kim, D. W. Cho, Biomacromolecules 2017, 18, 1229.
S. Hong, J. M. Song, Biomater. Sci. 2021, 9, 5939.
J. Madrid-Wolff, A. Boniface, D. Loterie, P. Delrot, C. Moser arXiv: 2105.14952, 2021.
T. Boothe, L. Hilbert, M. Heide, L. Berninger, W. B. Huttner, V. Zaburdaev, N. L. Vastenhouw, E. W. Myers, D. N. Drechsel, J. C. Rink, eLife 2017, 6, e27240.
B. Pouran, V. Arbabi, R. L. Bleys, P. René van Weeren, A. A. Zadpoor, H. Weinans, J. Biomech. 2017, 52, 148.
M. I. Zonneveld, M. J. C. van Herwijnen, M. M. Fernandez-Gutierrez, A. Giovanazzi, A. M. de Groot, M. Kleinjan, T. M. M. van Capel, A. J. A. M. Sijts, L. S. Taams, J. Garssen, E. C. de Jong, M. Kleerebezem, E. N. M. Nolte-'t Hoen, F. A. Redegeld, M. H. M. Wauben, J. Extracell. Vesicles 2021, 10, e12071.
P. Y. Liu, L. K. Chin, W. Ser, H. F. Chen, C. M. Hsieh, C. H. Lee, K. B. Sung, T. C. Ayi, P. H. Yap, B. Liedberg, K. Wang, T. Bourouina, Y. Leprince-Wang, Lab Chip 2016, 16, 634.
W. M. Lee, N. Engl. J. Med. 2003, 349, 474.
H. Olson, G. Betton, D. Robinson, K. Thomas, A. Monro, G. Kolaja, P. Lilly, J. Sanders, G. Sipes, W. Bracken, M. Dorato, K. Van Deun, P. Smith, B. Berger, A. Heller, Regul. Toxicol. Pharmacol. 2000, 32, 56.
S. P. den Braver-Sewradj, M. W. den Braver, M. van Dijk, Y. Zhang, S. J. Dekker, L. Wijaya, N. P. E. Vermeulen, L. Richert, J. N. M. Commandeur, J. C. Vos, Curr. Drug Metab. 2018, 19, 370.
K. Schneeberger, N. Sánchez-Romero, S. Ye, F. G. van Steenbeek, L. A. Oosterhoff, I. Pla Palacin, C. Chen, M. E. van Wolferen, G. van Tienderen, R. Lieshout, H. Colemonts-Vroninks, I. Schene, R. Hoekstra, M. M. A. Verstegen, L. J. W. van der Laan, L. C. Penning, S. A. Fuchs, H. Clevers, J. De Kock, P. M. Baptista, B. Spee, Hepatology 2020, 72, 257.
K. Schneeberger, B. Spee, P. Costa, N. Sachs, H. Clevers, J. Malda, Biofabrication 2017, 9, 013001.
G. Sorrentino, S. Rezakhani, E. Yildiz, S. Nuciforo, M. H. Heim, M. P. Lutolf, K. Schoonjans, Nat. Commun. 2020, 11, 3416.
M. Krüger, L. A. Oosterhoff, M. E. van Wolferen, S. A. Schiele, A. Walther, N. Geijsen, L. De Laporte, L. J. W. van der Laan, L. M. Kock, B. Spee, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 1901658.
A. Blaeser, D. F. Duarte Campos, U. Puster, W. Richtering, M. M. Stevens, H. Fischer, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 326.
R. Levato, J. Visser, J. A. Planell, E. Engel, J. Malda, M. A. Mateos-Timoneda, Biofabrication 2014, 6, 035020.
J. A. Brassard, M. Nikolaev, T. Hübscher, M. Hofer, M. P. Lutolf, Nat. Mater. 2021, 20, 22.
Y. Liu, C. Dabrowska, A. Mavousian, B. Strauss, F. Meng, C. Mazzaglia, K. Ouaras, C. Macintosh, E. Terentjev, J. H. Lee, Y. Y. S. Huang, Adv. Sci. 2021, 8, 2003332.
A. C. Daly, M. D. Davidson, J. A. Burdick, Nat. Commun. 2021, 12, 753.
S. A. Ferreira, M. S. Motwani, P. A. Faull, A. J. Seymour, T. T. L. Yu, M. Enayati, D. K. Taheem, C. Salzlechner, T. Haghighi, E. M. Kania, O. P. Oommen, T. Ahmed, S. Loaiza, K. Parzych, F. Dazzi, O. P. Varghese, F. Festy, A. E. Grigoriadis, H. W. Auner, A. P. Snijders, L. Bozec, E. Gentleman, Nat. Commun. 2018, 9, 4049.
R. Ouchi, S. Togo, M. Kimura, T. Shinozawa, M. Koido, H. Koike, W. Thompson, R. A. Karns, C. N. Mayhew, P. S. McGrath, H. A. McCauley, R. R. Zhang, K. Lewis, S. Hakozaki, A. Ferguson, N. Saiki, Y. Yoneyama, I. Takeuchi, Y. Mabuchi, C. Akazawa, H. Y. Yoshikawa, J. M. Wells, T. Takebe, Cell Metab. 2019, 30, 374.
N. Sachs, J. de Ligt, O. Kopper, E. Gogola, G. Bounova, F. Weeber, A. V. Balgobind, K. Wind, A. Gracanin, H. Begthel, J. Korving, R. van Boxtel, A. A. Duarte, D. Lelieveld, A. van Hoeck, R. F. Ernst, F. Blokzijl, I. J. Nijman, M. Hoogstraat, M. van de Ven, D. A. Egan, V. Zinzalla, J. Moll, S. F. Boj, E. E. Voest, L. Wessels, P. J. van Diest, S. Rottenberg, R. G. J. Vries, E. Cuppen, et al., Cell 2018, 172, 373.
R. J. Schulze, M. B. Schott, C. A. Casey, P. L. Tuma, M. A. McNiven, J. Cell Biol. 2019, 218, 2096.
C. Vogel, E. M. Marcotte, Nat. Rev. Genet. 2012, 13, 227.
T. Maier, M. Güell, L. Serrano, FEBS Lett. 2009, 583, 3966.
R. De Sousa Abreu, L. O. Penalva, E. M. Marcotte, C. Vogel, Mol. BioSyst. 2009, 5, 1512.
S. Ye, J. W. B. Boeter, M. Mihajlovic, F. G. van Steenbeek, M. E. van Wolferen, L. A. Oosterhoff, A. Marsee, M. Caiazzo, L. J. W. van der Laan, L. C. Penning, T. Vermonden, B. Spee, K. Schneeberger, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2000893.
R. Levato, K. S. Lim, W. Li, A. U. Asua, L. B. Peña, M. Wang, M. Falandt, P. N. Bernal, D. Gawlitta, Y. S. Zhang, T. B. F. Woodfield, J. Malda, Mater. Today Bio 2021, 12, 100162.
S. J. P. Callens, C. H. Arns, A. Kuliesh, A. A. Zadpoor, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2101373.
F. P. W. Melchels, B. Tonnarelli, A. L. Olivares, I. Martin, D. Lacroix, J. Feijen, D. J. Wendt, D. W. Grijpma, Biomaterials 2011, 32, 2878.
A. Paré, B. Charbonnier, P. Tournier, C. Vignes, J. Veziers, J. Lesoeur, B. Laure, H. Bertin, G. De Pinieux, G. Cherrier, J. Guicheux, O. Gauthier, P. Corre, D. Marchat, P. Weiss, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 553.
S. C. Kapfer, S. T. Hyde, K. Mecke, C. H. Arns, G. E. Schröder-Turk, Biomaterials 2011, 32, 6875.
T. Femmer, A. J. C. Kuehne, M. Wessling, Chem. Eng. J. 2015, 273, 438.
Y. Jung, S. Torquato, Phys. Rev. E 2005, 72, 056319.
N. Thomas, N. Sreedhar, O. Al-Ketan, R. Rowshan, R. K. Abu Al-Rub, H. Arafat, Desalination 2018, 443, 256.
K. S. Lim, R. Levato, P. F. Costa, M. D. Castilho, C. R. Alcala-Orozco, K. M. A. Van Dorenmalen, F. P. W. Melchels, D. Gawlitta, G. J. Hooper, J. Malda, T. B. F. Woodfield, Biofabrication 2018, 10, 034101.
A. Plaitakis, E. Kalef-Ezra, D. Kotzamani, I. Zaganas, C. Spanaki, Biology 2017, 6, 11.
G. Hong, J. Kim, H. Oh, S. Yun, C. M. Kim, Y. M. Jeong, W. S. Yun, J. H. Shim, I. Jang, C. Y. Kim, S. Jin, Adv. Mater. 2021, 33, 2102624.
D. Kang, G. Hong, S. An, I. Jang, W.-S. Yun, J.-H. Shim, S. Jin, Small 2020, 16, 1905505.
M. Cuvellier, F. Ezan, H. Oliveira, S. Rose, J. C. Fricain, S. Langouët, V. Legagneux, G. Baffet, Biomaterials 2021, 269, 120611.
Y. S. Kim, A. Asif, A. R. Chethikkattuveli Salih, J. W. Lee, K. N. Hyun, K. H. Choi, Biomedicines 2021, 9, 1369.
K. A. Homan, N. Gupta, K. T. Kroll, D. B. Kolesky, M. Skylar-Scott, T. Miyoshi, D. Mau, M. T. Valerius, T. Ferrante, J. V. Bonventre, J. A. Lewis, R. Morizane, Nat. Methods 2019, 16, 255.
C. C. Cook, E. J. Fong, J. J. Schwartz, D. H. Porcincula, A. C. Kaczmarek, J. S. Oakdale, B. D. Moran, K. M. Champley, C. M. Rackson, A. Muralidharan, R. R. McLeod, M. Shusteff, Adv. Mater. 2020, 32, 2003376.
K. S. Lim, F. Abinzano, P. N. Bernal, A. Albillos Sanchez, P. Atienza-Roca, I. A. Otto, Q. C. Peiffer, M. Matsusaki, T. B. F. Woodfield, J. Malda, R. Levato, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 1901792.
A. J. Hunt, D. R. Huffman, Rev. Sci. Instrum. 1973, 44, 1753.
J. C. Crocker, D. G. Grier, J. Colloid Interface Sci. 1996, 179, 298.