Characterization of a Novel Cytochrome Involved in Geobacter sulfurreducens' Electron Harvesting Pathways.
biomolecular interactions
c-type cytochrome
electron transfer
microbial electrosynthesis
nuclear magnetic resonance
Journal
Chemistry (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1521-3765
Titre abrégé: Chemistry
Pays: Germany
ID NLM: 9513783
Informations de publication
Date de publication:
25 Nov 2022
25 Nov 2022
Historique:
received:
27
07
2022
pubmed:
30
8
2022
medline:
30
11
2022
entrez:
29
8
2022
Statut:
ppublish
Résumé
Electron harvesting bacteria are key targets to develop microbial electrosynthesis technologies, which are valid alternatives for the production of value-added compounds without utilization of fossil fuels. Geobacter sulfurreducens, that is capable of donating and accepting electrons from electrodes, is one of the most promising electroactive bacteria. Its electron transfer mechanisms to electrodes have been progressively elucidated, however the electron harvesting pathways are still poorly understood. Previous studies showed that the periplasmic cytochromes PccH and GSU2515 are overexpressed in current-consuming G. sulfurreducens biofilms. PccH was characterized, though no putative partners have been identified. In this work, GSU2515 was characterized by complementary biophysical techniques and in silico simulations using the AlphaFold neural network. GSU2515 is a low-spin monoheme cytochrome with a disordered N-terminal region and an α-helical C-terminal domain harboring the heme group. The cytochrome undergoes a redox-linked heme axial ligand switch, with Met
Identifiants
pubmed: 36037397
doi: 10.1002/chem.202202333
doi:
Substances chimiques
Ligands
0
Bacterial Proteins
0
Cytochromes
0
Heme
42VZT0U6YR
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e202202333Subventions
Organisme : Fundação para a Ciência e a Tecnologia
ID : PTDC/BIA-BQM/31981/2017
Organisme : Fundação para a Ciência e a Tecnologia
ID : UIDB/04378/2020 and UIDP/04378/2020
Organisme : Fundação para a Ciência e a Tecnologia
ID : PTDC/BIA-BQM/4967/2020
Organisme : Fundação para a Ciência e a Tecnologia
ID : PD/BD/114445/2016
Organisme : Fundação para a Ciência e a Tecnologia
ID : SFRH/BD/145039/2019
Organisme : Fundação para a Ciência e a Tecnologia
ID : SFRH/BPD/114848/2016
Organisme : Fundação para a Ciência e a Tecnologia
ID : LA/P/0140/2020
Informations de copyright
© 2022 Wiley-VCH GmbH.
Références
Y. Gao, M. Mohammadifar, S. Choi, Adv. Mater. Technol. 2019, 4, 1900079;
B. E. Logan, R. Rossi, A. Ragab, P. E. Saikaly, Nat. Rev. Microbiol. 2019, 17, 307-319;
D. R. Lovley, Annu. Rev. Microbiol. 2012, 66, 391-409;
M. Morita, N. S. Malvankar, A. E. Franks, Z. M. Summers, L. Giloteaux, A. E. Rotaru, C. Rotaru, D. R. Lovley, mBio 2011, 2, e00159-00111;
Z. M. Summers, H. E. Fogarty, C. Leang, A. E. Franks, N. S. Malvankar, D. R. Lovley, Science 2010, 330, 1413-1415.
D. R. Lovley, T. Ueki, T. Zhang, N. S. Malvankar, P. M. Shrestha, K. A. Flanagan, M. Aklujkar, J. E. Butler, L. Giloteaux, A. E. Rotaru, D. E. Holmes, A. E. Franks, R. Orellana, C. Risso, K. P. Nevin, Adv. Microb. Physiol. 2011, 59, 1-100.
C. Fang, V. Achal, Microorganisms 2019, 7, 697.
A. Z. Imoro, M. Mensah, R. Buamah, Water-Energy Nexus 2021, 4, 76-87;
M. Ramya, P. S. Kumar, Chemosphere 2022, 288, 132512.
A. E. Rotaru, P. M. Shrestha, F. Liu, B. Markovaite, S. Chen, K. P. Nevin, D. R. Lovley, Appl. Environ. Microbiol. 2014, 80, 4599-4605.
C. S. Butler, D. R. Lovley, Front. Microbiol. 2016, 7, 1879;
O. Choi, B. I. Sang, Biotechnol. Biofuels 2016, 9, 11.
P. Dessì, L. Rovira-Alsina, C. Sánchez, G. K. Dinesh, W. Tong, P. Chatterjee, M. Tedesco, P. Farràs, H. M. V. Hamelers, S. Puig, Biotechnol. Adv. 2021, 46, 107675.
K. B. Gregory, D. R. Bond, D. R. Lovley, Environ. Microbiol. 2004, 6, 596-604.
B. A. Methé, K. E. Nelson, J. A. Eisen, I. T. Paulsen, W. Nelson, J. F. Heidelberg, D. Wu, M. Wu, N. Ward, M. J. Beanan, R. J. Dodson, R. Madupu, L. M. Brinkac, S. C. Daugherty, R. T. DeBoy, A. S. Durkin, M. Gwinn, J. F. Kolonay, S. A. Sullivan, D. H. Haft, J. Selengut, T. M. Davidsen, N. Zafar, O. White, B. Tran, C. Romero, H. A. Forberger, J. Weidman, H. Khouri, T. V. Feldblyum, T. R. Utterback, S. E. Van Aken, D. R. Lovley, C. M. Fraser, Science 2003, 302, 1967-1969.
J. M. Dantas, L. Morgado, M. Aklujkar, M. Bruix, Y. Y. Londer, M. Schiffer, P. R. Pokkuluri, C. A. Salgueiro, Front. Microbiol. 2015, 6, 752;
C. A. Salgueiro, L. Morgado, M. A. Silva, M. R. Ferreira, T. M. Fernandes, P. C. Portela, Coord. Chem. Rev. 2022, 452, 214284;
T. C. Santos, M. A. Silva, L. Morgado, J. M. Dantas, C. A. Salgueiro, Dalton Trans. 2015, 44, 9335-9344.
E. Marsili, J. Sun, D. R. Bond, Electroanalysis 2010, 22, 865-874;
M. Rimboud, E. Desmond-Le Quemener, B. Erable, T. Bouchez, A. Bergel, Bioresour. Technol. 2015, 195, 162-169;
S. M. Strycharz, R. H. Glaven, M. V. Coppi, S. M. Gannon, L. A. Perpetua, A. Liu, K. P. Nevin, D. R. Lovley, Bioelectrochemistry 2011, 80, 142-150;
R. A. Yoho, S. C. Popat, C. I. Torres, ChemSusChem 2014, 7, 3413-3419.
C. Leang, X. Qian, T. Mester, D. R. Lovley, Appl. Environ. Microbiol. 2010, 76, 4080-4084;
K. P. Nevin, B. C. Kim, R. H. Glaven, J. P. Johnson, T. L. Woodard, B. A. Methe, R. J. Didonato, S. F. Covalla, A. E. Franks, A. Liu, D. R. Lovley, PLoS One 2009, 4, e5628;
L. Peng, Y. Zhang, Electrochim. Acta 2017, 228, 447-452;
X. Qian, T. Mester, L. Morgado, T. Arakawa, M. L. Sharma, K. Inoue, C. Joseph, C. A. Salgueiro, M. J. Maroney, D. R. Lovley, Biochim. Biophys. Acta 2011, 1807, 404-412;
G. Reguera, K. P. Nevin, J. S. Nicoll, S. F. Covalla, T. L. Woodard, D. R. Lovley, Appl. Environ. Microbiol. 2006, 72, 7345-7348;
J. A. Smith, P. L. Tremblay, P. M. Shrestha, O. L. Snoeyenbos-West, A. E. Franks, K. P. Nevin, D. R. Lovley, Appl. Environ. Microbiol. 2014, 80, 4331-4440;
P. L. Tremblay, Z. M. Summers, R. H. Glaven, K. P. Nevin, K. Zengler, C. L. Barrett, Y. Qiu, B. O. Palsson, D. R. Lovley, Environ. Microbiol. 2011, 13, 13-23.
J. M. Dantas, L. Campelo, N. Duke, C. A. Salgueiro, P. R. Pokkuluri, FEBS J. 2015, 282, 2215-2231;
J. M. Dantas, D. M. Tomaz, L. Morgado, C. A. Salgueiro, FEBS Lett. 2013, 587, 2662-2668.
L. Thöny-Meyer, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 1997, 61, 337-376.
E. Gasteiger, A. Gattiker, C. Hoogland, I. Ivanyi, R. D. Appel, A. Bairoch, Nucleic Acids Res. 2003, 31, 3784-3788.
P. R. Pokkuluri, Y. Y. Londer, S. J. Wood, N. E. Duke, L. Morgado, C. A. Salgueiro, M. Schiffer, Proteins 2009, 74, 266-270.
G. W. Pettigrew, G. R. Moore, Cytochromes c: Biological aspects, Springer-Verlag Heidelberg, Berlin, 1987.
G. R. Moore, G. W. Pettigrew, Cytochromes c: Evolutionary, structural and physicochemical aspects, Springer-Verlag Heidelberg, Berlin, 1990.
L. S. Kaminsky, V. J. Miller, A. J. Davison, Biochemistry 1973, 12, 2215-2221.
J. Ångström, G. R. Moore, R. J. P. Williams, Biochim. Biophys. Acta Protein Struct. 1982, 703, 87-94;
C. Dumortier, J. Fitch, F. V. Petegem, W. Vermeulen, T. E. Meyer, J. J. Van Beeumen, M. A. Cusanovich, Biochemistry 2004, 43, 7717-7724;
G. R. Moore, R. J. Williams, J. Peterson, A. J. Thomson, F. S. Mathews, Biochim. Biophys. Acta 1985, 829, 83-96.
T. M. Fernandes, F. Folgosa, M. Teixeira, C. A. Salgueiro, L. Morgado, Biophys. J. 2021, 120, 5395-5407.
C. E. Johnson, F. A. Bovey, J. Chem. Phys. 1958, 29, 1012-1014.
A. Micsonai, É. Moussong, F. Wien, E. Boros, H. Vadászi, N. Murvai, Y.-H. Lee, T. Molnár, M. Réfrégiers, Y. Goto, Á. Tantos, J. Kardos, Nucleic Acids Res. 2022, GKAC345.
A. Micsonai, É. Bulyáki, J. Kardos in BeStSel: From secondary structure analysis to protein fold prediction by circular dichroism spectroscopy, (Eds.: Y. W. Chen, C. P. B. Yiu), Springer US, New York, 2021, pp. 175-189.
N. J. Greenfield, Nature Protoc. 2006, 1, 2527-2535.
A. V. Xavier, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 2004, 1658, 23-30.
L. Morgado, M. Bruix, V. Orshonsky, Y. Y. Londer, N. E. Duke, X. Yang, P. R. Pokkuluri, M. Schiffer, C. A. Salgueiro, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 2008, 1777, 1157-1165.
T. M. Fernandes, L. Morgado, D. L. Turner, C. A. Salgueiro, Antioxidants 2021, 10, 844;
R. M. Keller, K. Wüthrich, Biochim. Biophys. Acta Protein Struct. 1978, 533, 195-208.
K. D. Bewley, K. E. Ellis, M. A. Firer-Sherwood, S. J. Elliott, Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 938-948;
L. P. Jenner, J. M. Kurth, S. van Helmont, K. P. Sokol, E. Reisner, C. Dahl, J. M. Bradley, J. N. Butt, M. R. Cheesman, J. Biol. Chem. 2019, 294, 18002-18014;
K. J. Koebke, T. Kühl, E. Lojou, B. Demeler, B. Schoepp-Cothenet, O. Iranzo, V. L. Pecoraro, A. Ivancich, Angew. Chem. Int. Edit. 2021, 60, 3974-3978;
T. Kupke, J. P. Klare, B. Brügger, Commun. Biol. 2020, 3, 73;
P. R. Pokkuluri, M. Pessanha, Y. Y. Londer, S. J. Wood, N. E. C. Duke, R. Wilton, T. Catarino, C. A. Salgueiro, M. Schiffer, J. Mol. Biol. 2008, 377, 1498-1517;
M. L. Rodrigues, T. F. Oliveira, I. A. C. Pereira, M. Archer, EMBO J. 2006, 25, 5951-5960;
S. Singh, P. Madzelan, J. Stasser, C. L. Weeks, D. Becker, T. G. Spiro, J. Penner-Hahn, R. Banerjee, J. Inorg. Biochem. 2009, 103, 689-697.
J. A. Navarro, M. Hervas, B. Delacerda, M. A. Delarosa, Arch. Biochem. Biophys. 1995, 318, 46-52.
C. J. Reedy, M. M. Elvekrog, B. R. Gibney, Nucleic Acids Res. 2008, 36, D307-D313;
C. Rovira, P. Carloni, M. Parrinello, J. Phys. Chem. B 1999, 103, 7031-7035.
T. Catarino, M. Pessanha, A. G. De Candia, Z. Gouveia, A. P. Fernandes, P. R. Pokkuluri, D. Murgida, M. A. Marti, S. Todorovic, C. A. Salgueiro, J. Phys. Chem. B 2010, 114, 11251-11260;
C. Frazao, J. M. Dias, P. M. Matias, M. J. Romao, M. A. Carrondo, M. Hervas, J. A. Navarro, M. De La Rosa, G. M. Sheldrick, Acta Crystallogr. D 1995, 51, 232-234;
J. Liu, S. Chakraborty, P. Hosseinzadeh, Y. Yu, S. Tian, I. Petrik, A. Bhagi, Y. Lu, Chem. Rev. 2014, 114, 4366-4469.
Y. Liu, H. Kim, R. R. Franklin, D. R. Bond, Chemphyschem 2011, 12, 2235-2241.
Q. Bashir, S. Scanu, M. Ubbink, FEBS J. 2011, 278, 1391-1400;
J. M. Dantas, A. Brausemann, O. Einsle, C. A. Salgueiro, FEBS Lett. 2017, 591, 1657-1666;
B. M. Fonseca, C. M. Paquete, S. E. Neto, I. Pacheco, C. M. Soares, R. O. Louro, Biochem. J. 2012, 449, 101-108;
F. Meschi, F. Wiertz, L. Klauss, A. Blok, B. Ludwig, A. Merli, H. A. Heering, G. L. Rossi, M. Ubbink, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16861-16867.
L. Morgado, C. A. Salgueiro, Metallomics 2022, 14, mfac012.
M. Kanehisa, Y. Sato, M. Kawashima, M. Furumichi, M. Tanabe, Nucleic Acids Res. 2016, 44, D457-D462.
J. J. Almagro Armenteros, K. D. Tsirigos, C. K. Sønderby, T. N. Petersen, O. Winther, S. Brunak, G. Von Heijne, H. Nielsen, Nat. Biotechnol. 2019, 37, 420-423.
Y. Y. Londer, P. R. Pokkuluri, D. M. Tiede, M. Schiffer, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 2002, 1554, 202-211;
P. R. Pokkuluri, Y. Y. Londer, N. E. Duke, J. Erickson, M. Pessanha, C. A. Salgueiro, M. Schiffer, Protein Sci. 2004, 13, 1684-1692.
S. R. Bond, C. C. Naus, Nucleic Acids Res. 2012, 40, 209-213.
O. H. Lowry, N. J. Rosebrough, A. L. Farr, R. J. Randall, J. Biol. Chem. 1951, 193, 265-275.
S. McGinnis, T. L. Madden, Nucleic Acids Res. 2004, 32, W20-W25.
F. Sievers, A. Wilm, D. Dineen, T. J. Gibson, K. Karplus, W. Li, R. Lopez, H. McWilliam, M. Remmert, J. Söding, J. D. Thompson, D. G. Higgins, Mol. Syst. Biol. 2011, 7, 539.
M. Mirdita, K. Schütze, Y. Moriwaki, L. Heo, S. Ovchinnikov, M. Steinegger, Nat. Methods 2022, 19, 679-682.
E. F. Pettersen, T. D. Goddard, C. C. Huang, E. C. Meng, G. S. Couch, T. I. Croll, J. H. Morris, T. E. Ferrin, Protein Sci. 2021, 30, 70-82.
J. Jumper, R. Evans, A. Pritzel, T. Green, M. Figurnov, O. Ronneberger, K. Tunyasuvunakool, R. Bates, A. Žídek, A. Potapenko, A. Bridgland, C. Meyer, S. A. A. Kohl, A. J. Ballard, A. Cowie, B. Romera-Paredes, S. Nikolov, R. Jain, J. Adler, T. Back, S. Petersen, D. Reiman, E. Clancy, M. Zielinski, M. Steinegger, M. Pacholska, T. Berghammer, S. Bodenstein, D. Silver, O. Vinyals, A. W. Senior, K. Kavukcuoglu, P. Kohli, D. Hassabis, Nature 2021, 596, 583-589.
V. Mariani, M. Biasini, A. Barbato, T. Schwede, Bioinformatics 2013, 29, 2722-2728.
L. L. C. Schrödinger, The PyMOL molecular graphics system, Version 1.8. 2015.
N. J. Greenfield in Analysis of circular dichroism data, Vol. 383, Academic Press, 2004, pp. 282-317.
R. Pierattelli, L. Banci, D. L. Turner, J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 320-329.
D. S. Wishart, C. G. Bigam, J. Yao, F. Abildgaard, H. J. Dyson, E. Oldfield, J. L. Markley, B. D. Sykes, J. Biomol. NMR 1995, 6, 135-140.
A. Kannt, S. Young, D. S. Bendall, Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 1996, 1277, 115-126.
P. L. Dutton in Redox potentiometry: Determination of midpoint potentials of oxidation-reduction components of biological electron-transfer systems, Vol. 54, Academic Press, 1978, pp. 411-435.
R. O. Louro, T. Catarino, J. LeGall, D. L. Turner, A. V. Xavier, Chembiochem 2001, 2, 831-837.
G. P. Moss, Eur. J. Biochem. 1988, 178, 277-328.