[FeFe]-Hydrogenase In Vitro Maturation.

Biosynthesis Maturation Radical SAM Semisynthetic [FeFe]-Hydrogenase

Journal

Angewandte Chemie (International ed. in English)
ISSN: 1521-3773
Titre abrégé: Angew Chem Int Ed Engl
Pays: Germany
ID NLM: 0370543

Informations de publication

Date de publication:
05 12 2022
Historique:
received: 15 08 2022
pubmed: 23 9 2022
medline: 1 12 2022
entrez: 22 9 2022
Statut: ppublish

Résumé

The [FeFe]-hydrogenase H-cluster is a complex organometallic cofactor whose assembly and installation requires three dedicated accessory proteins referred to as HydE, HydF, and HydG. The roles of these maturases and the precise mechanisms by which they synthesize and insert the H-cluster are not fully understood. This Minireview will focus on new insights into the [FeFe]-hydrogenase maturation process that have been provided by in vitro approaches in which the biosynthetic pathway has been partially or fully reconstructed using semisynthetic and enzyme-based approaches. Specifically, the application of these in vitro, semisynthetic, and fully defined approaches has shed light on the roles of individual maturation enzymes, the nature of H-cluster assembly intermediates, the molecular precursors of H-cluster ligands, and the sequence of steps involved in [FeFe]-hydrogenase maturation.

Identifiants

pubmed: 36137942
doi: 10.1002/anie.202212074
doi:

Substances chimiques

Hydrogenase EC 1.12.7.2
Iron-Sulfur Proteins 0

Types de publication

Journal Article Review Research Support, U.S. Gov't, Non-P.H.S.

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Pagination

e202212074

Informations de copyright

© 2022 Wiley-VCH GmbH.

Références

 
K. Pandey, S. T. Islam, T. Happe, F. A. Armstrong, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 3843-3848;
A. Kanygin, Y. Milrad, C. Thummala, K. Reifschneider, P. Baker, P. Marco, I. Yacoby, K. E. Redding, Energy Environ. Sci. 2020, 13, 2903-2914;
J. Appel, V. Hueren, M. Boehm, K. Gutekunst, Nat. Energy 2020, 5, 458-467;
J. T. Kleinhaus, F. Wittkamp, S. Yadav, D. Siegmund, U. P. Apfel, Chem. Soc. Rev. 2021, 50, 1668-1784;
J. C. Fontecilla-Camps, A. Volbeda, C. Cavazza, Y. Nicolet, Chem. Rev. 2007, 107, 4273-4303;
J. C. Fontecilla-Camps, P. Amara, C. Cavazza, Y. Nicolet, A. Volbeda, Nature 2009, 460, 814-822;
D. W. Mulder, E. M. Shepard, J. E. Meuser, N. Joshi, P. W. King, M. C. Posewitz, J. B. Broderick, J. W. Peters, Structure 2011, 19, 1038-1052;
C. Madden, M. D. Vaughn, I. Díez-Pérez, K. A. Brown, P. W. King, D. Gust, A. L. Moore, T. A. Moor, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 1577-1582;
J. H. Artz, O. A. Zadvornyy, D. W. Mulder, S. M. Keable, A. E. Cohen, M. W. Ratzloff, S. G. Williams, B. Ginovska, N. Kumar, J. Song, S. E. McPhillips, C. M. Davidson, A. Y. Lyubimov, N. Pence, G. J. Schut, A. K. Jones, S. M. Soltis, M. W. W. Adams, S. Raugei, P. W. King, J. W. Peters, J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 1227-1235.
 
A. J. Pierik, M. Hulstein, W. R. Hagen, S. P. J. Albracht, Eur. J. Biochem. 1998, 258, 572-578;
J. W. Peters, W. N. Lanzilotta, B. J. Lemon, L. C. Seefeldt, Science 1998, 282, 1853-1858;
Y. Nicolet, C. Piras, P. Legrand, C. E. Hatchikian, J. C. Fontecilla-Camps, Structure 1999, 7, 13-23;
A. Silakov, B. Wenk, E. Reijerse, W. Lubitz, Phys. Chem. Chem. Phys. 2009, 11, 6592-6599;
Ö. F. Erdem, L. Schwartz, M. Stein, A. Silakov, S. Kaur-Ghumaan, P. Huang, S. Ott, E. J. Reijerse, W. Lubitz, Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 1439-1443;
Angew. Chem. 2011, 123, 1475-1479;
G. Berggren, A. Adamska, C. Lambertz, T. R. Simmons, J. Esselborn, M. Atta, S. Gambarelli, J. M. Mouesca, E. Reijerse, W. Lubitz, T. Happe, V. Artero, M. Fontecave, Nature 2013, 499, 66-69;
J. Esselborn, C. Lambertz, A. Adamska-Venkatesh, T. Simmons, G. Berggren, J. Noth, J. Siebel, A. Hemschemeier, V. Artero, E. Reijerse, M. Fontecave, W. Lubitz, T. Happe, Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 607-609;
Y. Nicolet, A. L. de Lacey, X. Vernède, V. M. Fernandez, E. C. Hatchikian, J. C. Fontecilla-Camps, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1596-1601;
L. J. Giles, A. Grigoropoulos, R. K. Szilagyi, Eur. J. Inorg. Chem. 2011, 2677-2690;
J. W. Peters, G. J. Schut, E. S. Boyd, D. W. Mulder, E. M. Shepard, J. B. Broderick, P. W. King, M. W. W. Adams, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Res. 2015, 1853, 1350-1369.
 
D. W. Mulder, Y. Guo, M. W. Ratzloff, P. W. King, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 83-86;
V. Pelmenschikov, J. A. Birrell, C. C. Pham, N. Mishra, H. Wang, C. Sommer, E. Reijerse, C. P. Richers, K. Tamasaku, Y. Yoda, T. B. Rauchfuss, W. Lubitz, S. P. Cramer, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 16894-16902;
E. J. Reijerse, C. C. Pham, V. Pelmenschikov, R. Gilbert-Wilson, A. Adamska-Venkatesh, J. F. Siebel, L. B. Gee, Y. Yoda, K. Tamasaku, W. Lubitz, T. B. Rauchfuss, S. P. Cramer, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 4306-4309;
H. Land, M. Senger, G. Berggren, S. Stripp, ACS Catal. 2020, 10, 7069-7086.
 
G. J. Kubas, Chem. Rev. 2007, 107, 4152-4205;
J. C. Gordon, G. J. Kubas, Organometallics 2010, 29, 4682-4701.
B. E. Barton, M. T. Olsen, T. B. Rauchfuss, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 16834-16835.
G. Voordouw, W. R. Hagen, K. M. Kruse-Wolters, A. van Berkel-Arts, C. Veeger, Eur. J. Biochem. 1987, 162, 31-36.
M. C. Posewitz, P. W. King, S. L. Smolinski, L. Zhang, M. Seibert, M. L. Ghirardi, J. Biol. Chem. 2004, 279, 25711-25720.
 
M. C. Posewitz, P. W. King, S. L. Smolinski, R. D. Smith, A. R. Ginley, M. L. Ghirardi, M. Seibert, Biochem. Soc. Trans. 2005, 33, 102-104;
J. K. Rubach, X. Brazzolotto, J. Gaillard, M. Fontecave, FEBS Lett. 2005, 579, 5055-5060.
X. Brazzolotto, J. K. Rubach, J. Gaillard, S. Gambarelli, M. Atta, M. Fontecave, J. Biol. Chem. 2006, 281, 769-774.
P. W. King, M. C. Posewitz, M. L. Ghirardi, M. Seibert, J. Bacteriol. 2006, 188, 2163-2172.
S. E. McGlynn, S. S. Ruebush, A. Naumov, L. E. Nagy, A. Dubini, P. W. King, J. B. Broderick, M. C. Posewitz, J. W. Peters, J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 443-447.
J. M. Kuchenreuther, C. S. Grady-Smith, A. Bingham, S. J. George, S. P. Cramer, J. R. Swartz, PLoS One 2010, 5, e15491.
 
D. W. Mulder, D. O. Ortillo, D. J. Gardenghi, A. Naumov, S. S. Ruebush, R. K. Szilagyi, B. H. Huynh, J. B. Broderick, J. W. Peters, Biochemistry 2009, 48, 6240-6248;
D. W. Mulder, E. S. Boyd, R. Sarma, R. K. Lange, J. A. Endrizzi, J. B. Broderick, J. W. Peters, Nature 2010, 465, 248-251.
S. E. McGlynn, E. M. Shepard, M. A. Winslow, A. V. Naumov, K. S. Duschene, M. C. Posewitz, W. E. Broderick, J. B. Broderick, J. W. Peters, FEBS Lett. 2008, 582, 2183-2187.
 
I. Czech, A. Silakov, W. Lubitz, T. Happe, FEBS Lett. 2010, 584, 638-642;
I. Czech, S. Stripp, O. Sanganas, N. Leidel, T. Happe, M. Haumann, FEBS Lett. 2011, 585, 225-230.
E. M. Shepard, S. E. McGlynn, A. L. Bueling, C. Grady-Smith, S. J. George, M. A. Winslow, S. P. Cramer, J. W. Peters, J. B. Broderick, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 10448-10453.
A. G. Scott, R. K. Szilagyi, D. W. Mulder, M. W. Ratzloff, A. S. Byer, P. W. King, W. E. Broderick, E. M. Shepard, J. B. Broderick, Dalton Trans. 2018, 47, 9521-9535.
 
B. Németh, C. Esmieu, H. J. Redman, G. Berggren, Dalton Trans. 2019, 48, 5978-5986;
B. Németh, H. Land, A. Magnuson, A. Hofer, G. Berggren, J. Biol. Chem. 2020, 295, 11891-11901;
B. Németh, M. Senger, H. J. Redman, P. Ceccaldi, J. Broderick, A. Magnuson, S. T. Stripp, M. Haumann, G. Berggren, J. Biol. Inorg. Chem. 2020, 25, 777-788.
 
J. W. Peters, R. K. Szilagyi, A. Naumov, T. Douglas, FEBS Lett. 2006, 580, 363-367;
S. E. McGlynn, D. W. Mulder, E. M. Shepard, J. B. Broderick, J. W. Peters, Dalton Trans. 2009, 4274-4285.
 
E. M. Shepard, B. R. Duffus, S. E. McGlynn, M. R. Challand, K. D. Swanson, P. L. Roach, J. W. Peters, J. B. Broderick, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9247-9249;
R. C. Driesener, M. R. Challand, S. E. McGlynn, E. M. Shepard, E. S. Boyd, J. B. Broderick, J. W. Peters, P. L. Roach, Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 1687-1690;
Angew. Chem. 2010, 122, 1731-1734;
R. C. Driesener, B. R. Duffus, E. M. Shepard, I. R. Bruzas, K. S. Duschene, N. J.-R. Coleman, A. P. G. Marrison, E. Salvadori, C. W. M. Kay, J. W. Peters, J. B. Broderick, P. L. Roach, Biochemistry 2013, 52, 8696-8707;
E. M. Shepard, S. Impano, B. R. Duffus, A. Pagnier, K. S. Duschene, J. N. Betz, A. S. Byer, A. Galambas, E. C. McDaniel, H. Watts, S. E. McGlynn, J. W. Peters, W. E. Broderick, J. B. Broderick, Dalton Trans. 2021, 50, 10405-10422.
J. M. Kuchenreuther, S. J. George, C. S. Grady-Smith, S. P. Cramer, J. R. Swartz, PLoS One 2011, 6, e20346.
P. Dinis, D. L. M. Suess, S. J. Fox, J. E. Harmer, R. C. Driesener, L. De La Paz, J. R. Swartz, J. W. Essex, R. D. Britt, P. L. Roach, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 1362-1367.
M. E. Boyer, J. A. Stapleton, J. M. Kuchenreuther, C. W. Wang, J. R. Swartz, Biotechnol. Bioeng. 2008, 99, 59-67.
J. M. Kuchenreuther, J. A. Stapleton, J. R. Swartz, PLoS One 2009, 4, e7565.
J. M. Kuchenreuther, R. D. Britt, J. R. Swartz, PLoS One 2012, 7, e45850.
E. M. Shepard, F. Mus, J. Betz, A. Byer, B. R. Duffus, J. W. Peters, J. B. Broderick, Biochemistry 2014, 53, 4090-4104.
A. S. Byer, E. M. Shepard, M. W. Ratzloff, J. N. Betz, P. W. King, W. E. Broderick, J. B. Broderick, J. Biol. Inorg. Chem. 2019, 24, 783-792.
W. K. Myers, T. A. Stich, D. L. Suess, J. M. Kuchenreuther, J. R. Swartz, R. D. Britt, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 12237-12240.
J. M. Kuchenreuther, Y. Guo, H. Wang, W. K. Myers, S. J. George, C. A. Boyke, Y. Yoda, E. E. Alp, J. Zhao, R. D. Britt, J. R. Swartz, S. P. Cramer, Biochemistry 2013, 52, 818-826.
J. M. Kuchenreuther, W. K. Myers, D. L. M. Suess, T. A. Stich, V. Pelmenschikov, S. A. Shiigi, S. P. Cramer, J. R. Swartz, R. D. Britt, S. J. George, Science 2014, 343, 424-427.
D. L. M. Suess, C. C. Pham, I. Bürstel, J. R. Swartz, S. P. Cramer, R. D. Britt, J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 1146-1149.
J. N. Betz, N. W. Boswell, C. J. Fugate, G. L. Holliday, E. Akiva, A. G. Scott, P. C. Babbitt, J. W. Peters, E. M. Shepard, J. B. Broderick, Biochemistry 2015, 54, 1807-1818.
 
G. Rao, S. A. Pattenaude, K. Alwan, N. J. Blackburn, R. D. Britt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 20850-20855;
R. D. Britt, G. Rao, L. Tao, Chem. Sci. 2020, 11, 10313-10323.
H. Li, T. B. Rauchfuss, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 726-727.
D. Schilter, T. B. Rauchfuss, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 13518-13520;
Angew. Chem. 2013, 125, 13760-13762.
 
V. Artero, G. Berggren, M. Atta, G. Caserta, S. Roy, L. Pecqueur, M. Fontecave, Acc. Chem. Res. 2015, 48, 2380-2387;
L. S. Mészáros, H. Land, H. J. Redman, G. Berggren, Curr. Opin. Green Sustainable Chem. 2021, 32, 100521.
L. Tao, S. A. Pattenaude, S. Joshi, T. P. Begley, T. B. Rauchfuss, R. D. Britt, J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 10841-10848.
R. Rohac, P. Amara, A. Benjdia, L. Martin, P. Ruffié, A. Favier, O. Berteau, J.-M. Mouesca, J. C. Fontecilla-Camps, Y. Nicolet, Nat. Chem. 2016, 8, 491-500.
 
R. Rohac, L. Martin, L. Liu, D. Basu, L. Tao, R. D. Britt, T. B. Rauchfuss, Y. Nicolet, J. Am. Chem. Soc. 2021, 143, 8499-8508;
Y. Nicolet, M. V. Cherrier, P. Amara, ACS Bio Med Chem Au 2022, 2, 36-52.
Y. Zhang, L. Tao, T. J. Woods, R. D. Britt, T. B. Rauchfuss, J. Am. Chem. Soc. 2022, 144, 1534-1538.
A. Pagnier, B. Balci, E. M. Shepard, H. Yang, D. M. Warui, S. Impano, S. J. Booker, B. M. Hoffman, W. E. Broderick, J. B. Broderick, Angew. Chem. Int. Ed. 2022, 61, e202203413;
Angew. Chem. 2022, 134, e202203413.
G. Rao, L. Tao, R. D. Britt, Chem. Sci. 2020, 11, 1241-1247.
L. Guilhaudis, J.-P. Simorre, M. Blackledge, D. Marion, P. Gans, M. Neuburger, R. Douce, Biochemistry 2000, 39, 4259-4266.
M. E. Boyer, J. A. Stapleton, J. M. Kuchenreuther, C.-W. Wang, J. R. Swartz, Biotechnol. Bioeng. 2008, 99, 59-67.
 
D. L. M. Suess, I. Bürstel, L. De La Paz, J. M. Kuchenreuther, C. C. Pham, S. P. Cramer, J. R. Swartz, R. D. Britt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 11455-11460;
G. D. Rao, L. Z. Tao, D. L. M. Suess, R. D. Britt, Nat. Chem. 2018, 10, 555-560.

Auteurs

Adrien Pagnier (A)

Department of Chemistry and Biochemistry, Montana State University, Bozeman, MT 59717, USA.

Batuhan Balci (B)

Department of Chemistry and Biochemistry, Montana State University, Bozeman, MT 59717, USA.

Eric M Shepard (EM)

Department of Chemistry and Biochemistry, Montana State University, Bozeman, MT 59717, USA.

William E Broderick (WE)

Department of Chemistry and Biochemistry, Montana State University, Bozeman, MT 59717, USA.

Joan B Broderick (JB)

Department of Chemistry and Biochemistry, Montana State University, Bozeman, MT 59717, USA.

Articles similaires

Apoptosis Proto-Oncogene Proteins c-bcl-2 Mice Electron-Transferring Flavoproteins Animals

Adaptation of a methanogen to Fe

Satoshi Kawaichi, Rhitu Kotoky, Jacek Fiutowski et al.
1.00
Methanococcus Corrosion Adaptation, Physiological Hydrogenase Gene Transfer, Horizontal
Animals Trichomonas Iran Trichomonas Infections Bird Diseases
Iron-Sulfur Proteins Humans Mitochondrial Proteins Mitochondria Mitochondrial Diseases

Classifications MeSH