Microporogen-Structured Collagen Matrices for Embedded Bioprinting of Tumor Models for Immuno-Oncology.
cancer
collagen
embedded bioprinting
immunotherapy
microporogens
Journal
Advanced materials (Deerfield Beach, Fla.)
ISSN: 1521-4095
Titre abrégé: Adv Mater
Pays: Germany
ID NLM: 9885358
Informations de publication
Date de publication:
Aug 2023
Aug 2023
Historique:
revised:
10
04
2023
received:
18
11
2022
medline:
18
8
2023
pubmed:
10
5
2023
entrez:
10
5
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Embedded bioprinting enables the rapid design and fabrication of complex tissues that recapitulate in vivo microenvironments. However, few biological matrices enable good print fidelity, while simultaneously facilitate cell viability, proliferation, and migration. Here, a new microporogen-structured (µPOROS) matrix for embedded bioprinting is introduced, in which matrix rheology, printing behavior, and porosity are tailored by adding sacrificial microparticles composed of a gelatin-chitosan complex to a prepolymer collagen solution. To demonstrate its utility, a 3D tumor model is created via embedded printing of a murine melanoma cell ink within the µPOROS collagen matrix at 4 °C. The collagen matrix is subsequently crosslinked around the microparticles upon warming to 21 °C, followed by their melting and removal at 37 °C. This process results in a µPOROS matrix with a fibrillar collagen type-I network akin to that observed in vivo. Printed tumor cells remain viable and proliferate, while antigen-specific cytotoxic T cells incorporated in the matrix migrate to the tumor site, where they induce cell death. The integration of the µPOROS matrix with embedded bioprinting opens new avenues for creating complex tissue microenvironments in vitro that may find widespread use in drug discovery, disease modeling, and tissue engineering for therapeutic use.
Identifiants
pubmed: 37163476
doi: 10.1002/adma.202210748
doi:
Substances chimiques
Collagen
9007-34-5
Gelatin
9000-70-8
Hydrogels
0
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2210748Subventions
Organisme : NCI NIH HHS
ID : U01CA21436901
Pays : United States
Informations de copyright
© 2023 Wiley-VCH GmbH.
Références
M. A. Skylar-Scott, S. G. M. Uzel, L. L. Nam, J. H. Ahrens, R. L. Truby, S. Damaraju, J. A. Lewis, Sci. Adv. 2019, 5, eaaw2459.
D. B. Kolesky, K. A. Homan, M. A. Skylar-Scott, J. A. Lewis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 3179.
D. B. Kolesky, R. L. Truby, A. S Gladman, T. A. Busbee, K. A. Homan, J. A. Lewis, Adv. Mater. 2014, 26, 3124.
T. Bhattacharjee, S. M. Zehnder, K. G. Rowe, S. Jain, R. M. Nixon, W. G Sawyer, T. E. Angelini, Sci. Adv. 2015, 1, 1500655.
T. J. Hinton, Q. Jallerat, R. N. Palchesko, J. H. Park, M. S. Grodzicki, H.-J. Shue, M. H. Ramadan, A. R. Hudson, A. W. Feinberg, Sci. Adv. 2015, 1, e1500758.
A. Lee, A. R. Hudson, D. J. Shiwarski, J. W. Tashman, T. J. Hinton, S. Yerneni, J. M. Bliley, P. G. Campbell, A. W. Feinberg, Science 2019, 365, 482.
A. C. Daly, M. E. Prendergast, A. J. Hughes, J. A. Burdick, Cell 2021, 184, 18.
B. M. Holzapfel, F. Wagner, L. Thibaudeau, J.-P. Levesque, D. W. Hutmacher, Stem Cells 2015, 33, 1696.
L. Gu, D. J. Mooney, Nat. Rev. Cancer 2016, 16, 56.
R. Ringquist, D. Ghoshal, R. Jain, K. Roy, Adv. Drug Delivery Rev. 2021, 179, 114003.
P. L. Graney, D. N. Tavakol, A. Chramiec, K. Ronaldson-Bouchard, G. Vunjak-Novakovic, iScience 2021, 24, 102179.
R. D. Kamm, APL Bioeng. 2021, 5, 010402.
D. S. Chen, I. Mellman, Immunity 2013, 39, 1.
J. S. Jeon, S. Bersini, M. Gilardi, G. Dubini, J. L. Charest, M. Moretti, R. D. Kamm, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 214.
A. Sobrino, D. T. T. Phan, R. Datta, X. Wang, S. J. Hachey, M. Romero-López, E. Gratton, A. P. Lee, S. C. George, C. C. W. Hughes, Sci. Rep. 2016, 6, 31589.
D. T. T. Phan, X. Wang, B. M. Craver, A. Sobrino, D. Zhao, J. C. Chen, L. Y. N. Lee, S. C. George, A. P. Lee, C. C. W. Hughes, Lab Chip 2017, 17, 511.
M. B. Chen, J. A. Whisler, J. Fröse, C. Yu, Y. Shin, R. D. Kamm, Nat. Protoc. 2017, 12, 865.
R. W. Jenkins, A. R. Aref, P. H. Lizotte, E. Ivanova, S. Stinson, C. W. Zhou, M. Bowden, J. Deng, H. Liu, D. Miao, M. X. He, W. Walker, G. Zhang, T. Tian, C. Cheng, Z. Wei, S. Palakurthi, M. Bittinger, H. Vitzthum, J. W. Kim, A. Merlino, M. Quinn, C. Venkataramani, J. A. Kaplan, A. Portell, P. C. Gokhale, B. Phillips, A. Smart, A. Rotem, R. E. Jones, et al., Cancer Discovery 2018, 8, 196.
A. R. Aref, M. Campisi, E. Ivanova, A. Portell, D. Larios, B. P. Piel, N. Mathur, C. Zhou, R. V. Coakley, A. Bartels, M. Bowden, Z. Herbert, S. Hill, S. Gilhooley, J. Carter, I. Cañadas, T. C. Thai, S. Kitajima, V. Chiono, C. P. Paweletz, D. A. Barbie, R. D. Kamm, R. W. Jenkins, Lab Chip 2018, 18, 3129.
H.-G. Yi, Y. H. Jeong, Y. Kim, Y.-J. Choi, H. E. Moon, S. H. Park, K. S. Kang, M. Bae, J. Jang, H. Youn, S. H. Paek, D.-W. Cho, Nat. Biomed. Eng. 2019, 3, 509.
Y. Zhao, R. Yao, L. Ouyang, H. Ding, Biofabrication 2014, 6, 035001.
L. Neufeld, E. Yeini, N. Reisman, Y. Shtilerman, D. Ben-Shushan, S. Pozzi, A. Madi, G. Tiram, A. Eldar-Boock, S. Ferber, R. Grossman, Z. Ram, R. Satchi-Fainaro, Sci. Adv. 2021, 7, eabi9119.
O. Chaudhuri, L. Gu, D. Klumpers, M. Darnell, S. A. Bencherif, J. C. Weaver, N. Huebsch, H.-P. Lee, E. Lippens, G. N. Duda, D. J. Mooney, Nat. Mater. 2016, 15, 326.
O. Chaudhuri, J. Cooper-White, P. A. Janmey, D. J. Mooney, V. B. Shenoy, Nature 2020, 584, 535.
M. Müller, J. Becher, M. Schnabelrauch, M. Zenobi-Wong, Biofabrication 2015, 7, 035006.
G.-L. Ying, N. Jiang, S. Maharjan, Y.-X. Yin, R.-R. Chai, X. Cao, J.-Z. Yang, A. K. Miri, S. Hassan, Y. S. Zhang, Adv. Mater. 2018, 30, 1805460.
G. Ying, N. Jiang, C. Parra-Cantu, G. Tang, J. Zhang, H. Wang, S. Chen, N.-P. Huang, J. Xie, Y. S. Zhang, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2003740.
J. Yin, M. Yan, Y. Wang, J. Fu, H. Suo, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 6849.
L. Ouyang, J. P. K. Armstrong, Y. Lin, J. P. Wojciechowski, C. Lee-Reeves, D. Hachim, K. Zhou, J. A. Burdick, M. M. Stevens, Sci. Adv. 2020, 6, eabc5529.
L. Ouyang, J. P. Wojciechowski, J. Tang, Y. Guo, M. M. Stevens, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 2200027.
W. Wu, A. Deconinck, J. A. Lewis, Adv. Mater. 2011, 23, H178.
A. K. Grosskopf, R. L. Truby, H. Kim, A. Perazzo, J. A. Lewis, H. A. Stone, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 23353.
E. Sideris, D. R. Griffin, Y. Ding, S. Li, W. M. Weaver, D. Di Carlo, T. Hsiai, T. Segura, ACS Biomater. Sci. Eng. 2016, 2, 2034.
J. M. De Rutte, J. Koh, D. Di Carlo, Adv. Funct. Mater. 2019, 29, 1900071.
C. B. Highley, K. H. Song, A. C. Daly, J. A. Burdick, Adv. Sci. 2019, 6, 1801076.
L. Riley, L. Schirmer, T. Segura, Curr. Opin. Biotechnol. 2019, 60, 1.
S. Xin, D. Chimene, J. E. Garza, A. K. Gaharwar, D. L. Alge, Biomater. Sci. 2019, 7, 1179.
T. G. Molley, G. K. Jalandhra, S. R. Nemec, A. S. Tiffany, A. Patkunarajah, K. Poole, B. A. C. Harley, T.-T. Hung, K. A. Kilian, Biomater. Sci. 2021, 9, 4496.
V. G. Muir, T. H. Qazi, J. Shan, J. Groll, J. A. Burdick, ACS Biomater. Sci. Eng. 2021, 7, 4269.
T. H. Qazi, J. Wu, V. G. Muir, S. Weintraub, S. E. Gullbrand, D. Lee, D. Issadore, J. A. Burdick, Adv. Mater. 2022, 34, 2109194.
T. Bhattacharjee, C. J. Gil, S. L. Marshall, J. M. Urueña, C. S. O'bryan, M. Carstens, B. Keselowsky, G. D. Palmer, S. Ghivizzani, C. P Gibbs, W. G Sawyer, T. E. Angelini, ACS Biomater. Sci. Eng. 2016, 2, 1787.
T. Bhattacharjee, T. E. Angelini, J. Phys. D: Appl. Phys. 2019, 52, 024006.
C. D. Morley, C. T. Flores, J. A. Drake, G. L. Moore, D A. Mitchell, T. E. Angelini, Int. J. Bioprint. 2022, 28, 00231.
J. A. Brassard, M. Nikolaev, T. Hübscher, M. Hofer, M P. Lutolf, Nat. Mater. 2021, 20, 22.
B. S. Kim, W.-W. Cho, G. Gao, M. Ahn, J. Kim, D.-W. Cho, Small Methods 2021, 5, 2100072.
M. G. Patino, M. E. Neiders, S. Andreana, B. Noble, R E. Cohen, Implant Dent. 2002, 11, 280.
M. J. Paszek, N. Zahir, K. R. Johnson, J. N. Lakins, G. I. Rozenberg, A. Gefen, C. A. Reinhart-King, S. S. Margulies, M. Dembo, D. Boettiger, D. A. Hammer, V. M. Weaver, Cancer Cell 2005, 8, 241.
K. R. Levental, H. Yu, L. Kass, J. N. Lakins, M. Egeblad, J. T. Erler, S. F. T. Fong, K. Csiszar, A. Giaccia, W. Weninger, M. Yamauchi, D. L. Gasser, V. M. Weaver, Cell 2009, 139, 891.
F. Spill, D. S. Reynolds, R. D. Kamm, M. H. Zaman, Curr. Opin. Biotechnol. 2016, 40, 41.
J. Stepanovska, M. Supova, K. Hanzalek, A. Broz, R. Matejka, Biomedicines 2021, 9, 1137.
H. Lyng, O. Haraldseth, E. K. Rofstad, Magn. Reson. Med. 2000, 43, 828.
U. Del Monte, Cell Cycle 2009, 8, 505.
A. Ladányi, J. Kiss, B. Somlai, K. Gilde, Z. Fejős, A. Mohos, I. Gaudi, J. Tímár, Cancer Immunol. Immunother. 2007, 56, 1459.
K. Wolf, M. Te Lindert, M. Krause, S. Alexander, J. Te Riet, A. L. Willis, R. M. Hoffman, C. G. Figdor, S. J. Weiss, P. Friedl, J. Cell Biol. 2013, 201, 1069.
J. D. Abad, C. Wrzensinski, W. Overwijk, M. A. De Witte, A. Jorritsma, C. Hsu, L. Gattinoni, C. J. Cohen, C. M. Paulos, D. C. Palmer, J. B. A. G. Haanen, T. N. M. Schumacher, S. A. Rosenberg, N. P. Restifo, R. A. Morgan, J. Immunother. 2008, 31, 1.
S. Spranger, D. Dai, B. Horton, T. F. Gajewski, Cancer Cell 2017, 31, 711.
A. Boissonnas, L. Fetler, I. S. Zeelenberg, S. Hugues, S. Amigorena, J. Exp. Med. 2007, 204, 345.
M. Mulazzani, S. P. Fräßle, I. Von Mücke-Heim, S. Langer, X. Zhou, H. Ishikawa-Ankerhold, J. Leube, W. Zhang, S. Dötsch, M. Svec, M. Rudelius, M. Dreyling, M. Von Bergwelt-Baildon, A. Straube, V. R. Buchholz, D. H. Busch, L. Von Baumgarten, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 24275.
T. Honda, J. G. Egen, T. Lämmermann, W. Kastenmüller, P. Torabi-Parizi, R. N. Germain, Immunity 2014, 40, 235.
J. Fu, A. Yu, J. Tang, B. He, W. Chen, Am. J. Transl. Res. 2020, 12, 7262.
N. Nelson, M. Lopez-Pelaez, A. Palazon, E. Poon, M. De La Roche, S. Barry, V. Valge-Archer, R. W. Wilkinson, S. J. Dovedi, P. D. Smith, Oncoimmunology 2019, 8, 1.
F. Hofmann, M. Navarrete, J. Álvarez, I. Guerrero, M. A. Gleisner, A. Tittarelli, F. Salazar-Onfray, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 4509.
S. M. Amos, H J. Pegram, J. A. Westwood, L. B. John, C. Devaud, C. J. Clarke, N. P. Restifo, M. J. Smyth, P. K. Darcy, M. H. Kershaw, Cancer Immunol. Immunother. 2011, 60, 671.
D. S. Reynolds, K. M. Tevis, W. A. Blessing, Y. L. Colson, M. H. Zaman, M. W. Grinstaff, Sci. Rep. 2017, 7, 10382.
K. M. Charoen, B. Fallica, Y. L. Colson, M. H. Zaman, M. W. Grinstaff, Biomaterials 2014, 35, 2264.
D. S. Reynolds, K. M. Bougher, J. H. Letendre, S. F. Fitzgerald, U. O. Gisladottir, M. W. Grinstaff, M. H. Zaman, Acta Biomater. 2018, 77, 85.
W. J. Polacheck, M. L. Kutys, J. B. Tefft, C. S. Chen, Nat. Protoc. 2019, 14, 1425.