Clinical Translation of Extracellular Vesicles.
biomarkers
clinical translation
clinical trials
drug delivery
extracellular vesicles (EVs)
liposomes
Journal
Advanced healthcare materials
ISSN: 2192-2659
Titre abrégé: Adv Healthc Mater
Pays: Germany
ID NLM: 101581613
Informations de publication
Date de publication:
11 2023
11 2023
Historique:
revised:
03
06
2023
received:
30
03
2023
medline:
13
11
2023
pubmed:
8
7
2023
entrez:
8
7
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Extracellular vesicles (EVs) occur in a variety of bodily fluids and have gained recent attraction as natural materials due to their bioactive surfaces, internal cargo, and role in intercellular communication. EVs contain various biomolecules, including surface and cytoplasmic proteins; and nucleic acids that are often representative of the originating cells. EVs can transfer content to other cells, a process that is thought to be important for several biological processes, including immune responses, oncogenesis, and angiogenesis. An increased understanding of the underlying mechanisms of EV biogenesis, composition, and function has led to an exponential increase in preclinical and clinical assessment of EVs for biomedical applications, such as diagnostics and drug delivery. Bacterium-derived EV vaccines have been in clinical use for decades and a few EV-based diagnostic assays regulated under Clinical Laboratory Improvement Amendments have been approved for use in single laboratories. Though, EV-based products are yet to receive widespread clinical approval from national regulatory agencies such as the United States Food and Drug Administration (USFDA) and European Medicine Agency (EMA), many are in late-stage clinical trials. This perspective sheds light on the unique characteristics of EVs, highlighting current clinical trends, emerging applications, challenges and future perspectives of EVs in clinical use.
Identifiants
pubmed: 37421185
doi: 10.1002/adhm.202301010
doi:
Substances chimiques
Proteins
0
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2301010Informations de copyright
© 2023 The Authors. Advanced Healthcare Materials published by Wiley-VCH GmbH.
Références
G. Van Niel, G. D'angelo, G. Raposo, Nat. Rev Mol Cell Biol 2018, 19, 213.
K. W. Witwer, J. Wolfram, Nat. Rev. Mater. 2021, 6, 103.
K. W. Witwer, C. Théry, Journal of extracellular vesicles 2019, 8, 1648167.
C. Salomon, S. Das, U. Erdbrügger, R. Kalluri, S. Kiang Lim, J. M. Olefsky, G. E. Rice, S. Sahoo, W. Andy Tao, P. Vader, Q. Wang, A. M. Weaver, Endocrine Reviews 2022, 43, 441.
S. Sharma, F. Zuñiga, G. E. Rice, L. C. Perrin, J. D. Hooper, C. Salomon, Oncotarget 2017, 8, 104687.
M. Yang, S. A. Walker, J. S. Aguilar Díaz De León, I. Davidovich, K. Broad, Y. Talmon, C. R. Borges, J. Wolfram, Nanomedicine 2022, 42, 102515.
J. P. Goncalves, V. J. Deliwala, D. Kolarich, F. Souza-Fonseca-Guimaraes, J. Wolfram, Trends Immunol. 2022, 43, 864.
A. Suh, A. Pham, M. J. Cress, T. Pincelli, S. P. Terkonda, A. J. Bruce, A. C. Zubair, J. Wolfram, S. A. Shapiro, Ageing Res. Rev. 2019, 54, 100933.
S. Busatto, A. Pham, A. Suh, S. Shapiro, J. Wolfram, Biomed. Microdevices 2019, 21, 46.
L. Qiao, S. Hu, K. Huang, T. Su, Z. Li, A. Vandergriff, J. Cores, P.-U. Dinh, T. Allen, D. Shen, H. Liang, Y. Li, K. Cheng, Theranostics 2020, 10, 3474.
R. L. Webb, E. E. Kaiser, S. L. Scoville, T. A. Thompson, S. Fatima, C. Pandya, K. Sriram, R. L. Swetenburg, K. Vaibhav, A. S. Arbab, B. Baban, K. M. Dhandapani, D. C. Hess, M. N. Hoda, S. L. Stice, Transl Stroke Res 2018, 9, 530.
B. J. A. Magoling, A. Y.-T. Wu, Y-J. Chen, W. W.-T. Wong, S. T.-Y. Chuo, H.-C. Huang, Y.-C. Sung, H. T. Hsieh, P. Huang, K.-Z. Lee, K.-W. Huang, R.-H. Chen, Y. Chen, C. P.-K. Lai, Adv. Mater. 2023, 35, 2208966.
L. B. James-Allan, F. J. Rosario, K. Barner, A. Lai, D. Guanzon, H. D. Mcintyre, M. Lappas, T. L. Powell, C. Salomon, T. Jansson, FASEB J. 2020, 34, 5724.
L. B. James-Allan, F. J. Rosario, L. Madi, K. Barner, S. Nair, A. Lai, F. Carrion, T. L. Powell, C. Salomon, T. Jansson, Clin. Sci. (Lond.) 2022, 136, 1535.
S. Walker, S. Busatto, A. Pham, M. Tian, A. Suh, K. Carson, A. Quintero, M. Lafrence, H. Malik, M. X. Santana, J. Wolfram, Theranostics 2019, 9, 8001.
S. A. Walker, I. Davidovich, Y. Yang, A. Lai, J. P. Goncalves, V. Deliwala, S. Busatto, S. Shapiro, N. Koifman, C. Salomon, Y. Talmon, J. Wolfram, Extracellular Vesicle 2022, 1, 100016.
D. J. Beetler, D. N. Di Florio, K. A. Bruno, T. Ikezu, K. L. March, L. T. Cooper, J. Wolfram, D. Fairweather, Mol. Aspects Med. 2022, 91, 101155.
S. Busatto, Y. Yang, S. A. Walker, I. Davidovich, W.-H. Lin, L. Lewis-Tuffin, P. Z. Anastasiadis, J. Sarkaria, Y. Talmon, G. Wurtz, J. Wolfram, J Nanobiotechnology 2020, 18, 162.
S. Busatto, Y. Yang, D. Iannotta, I. Davidovich, Y. Talmon, J. Wolfram, J Extracell Vesicles 2022, 11, e12202.
C. Théry, K. W. Witwer, E. Aikawa, M. J. Alcaraz, J. D. Anderson, R. Andriantsitohaina, A. Antoniou, T. Arab, F. Archer, G. K. Atkin-Smith, D. C. Ayre, J.-M. Bach, D. Bachurski, H. Baharvand, L. Balaj, S. Baldacchino, N. N. Bauer, A. A. Baxter, M. Bebawy, C. Beckham, A. Bedina Zavec, A. Benmoussa, A. C. Berardi, P. Bergese, E. Bielska, C. Blenkiron, S. Bobis-Wozowicz, E. Boilard, W. Boireau, A. Bongiovanni, et al., J Extracell Vesicles 2018, 7, 1535750.
S. El Andaloussi, I. Mäger, X. O. Breakefield, M. J. A. Wood, Nat. Rev. Drug Discovery 2013, 12, 347.
P. D. Robbins, A. E. Morelli, Nat. Rev. Immunol. 2014, 14, 195.
N. Iraci, T. Leonardi, F. Gessler, B. Vega, S. Pluchino, Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 171.
G. Van Niel, D. R. F. Carter, A. Clayton, D. W. Lambert, G. Raposo, P. Vader, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2022, 23, 369.
M. Yáñez-Mó, P. R.-M. Siljander, Z. Andreu, A. Bedina Zavec, F. E. Borràs, E. I. Buzas, K. Buzas, E. Casal, F. Cappello, J. Carvalho, E. Colás, A. Cordeiro-Da Silva, S. Fais, J. M. Falcon-Perez, I. M. Ghobrial, B. Giebel, M. Gimona, M. Graner, I. Gursel, M. Gursel, N. H. H. Heegaard, A. Hendrix, P. Kierulf, K. Kokubun, M. Kosanovic, V. Kralj-Iglic, E.-M. Krämer-Albers, S. Laitinen, C. Lässer, T. Lener, et al., J Extracell Vesicles 2015, 4, 27066.
M. Baj-Krzyworzeka, R. Szatanek, K. Węglarczyk, J. Baran, B. Urbanowicz, P. Brański, M. Z. Ratajczak, M. Zembala, Cancer Immunol. Immunother. 2006, 55, 808.
J. Ratajczak, K. Miekus, M. Kucia, J. Zhang, R. Reca, P. Dvorak, M. Z. Ratajczak, Leukemia 2006, 20, 847.
H. Valadi, K. Ekström, A. Bossios, M. Sjöstrand, J. J. Lee, J. O. Lötvall, Nat. Cell Biol. 2007, 9, 654.
O. G. De Jong, D. E. Murphy, I. Mäger, E. Willms, A. Garcia-Guerra, J. J. Gitz-Francois, J. Lefferts, D. Gupta, S. C. Steenbeek, J. Van Rheenen, S. El Andaloussi, R. M. Schiffelers, M. J. A. Wood, P. Vader, Nat. Commun. 2020, 11, 1113.
V. Hyenne, S. Ghoroghi, M. Collot, J. Bons, G. Follain, S. Harlepp, B. Mary, J. Bauer, L. Mercier, I. Busnelli, O. Lefebvre, N. Fekonja, M. J. Garcia-Leon, P. Machado, F. Delalande, A. A. López, S. G. Silva, F. J. Verweij, G. Van Niel, F. Djouad, H. Peinado, C. Carapito, A. S. Klymchenko, J. G. Goetz, Dev. Cell 2019, 48, 554.
G. Raposo, H. W. Nijman, W. Stoorvogel, R. Liejendekker, C. V. Harding, C. J. Melief, H. J. Geuze, J. Exp. Med. 1996, 183, 1161.
L. Zitvogel, A. Regnault, A. Lozier, J. Wolfers, C. Flament, D. Tenza, P. Ricciardi-Castagnoli, G. Raposo, S. Amigorena, Nat. Med. 1998, 4, 594.
C. Théry, L. Duban, E. Segura, P. Véron, O. Lantz, S. Amigorena, Nat. Immunol. 2002, 3, 1156.
M. Alexander, R. Hu, M. C. Runtsch, D. A. Kagele, T. L. Mosbruger, T. Tolmachova, M. C. Seabra, J. L. Round, D. M. Ward, R. M. O'connell, Nat. Commun. 2015, 6, 7321.
W. Fitzgerald, M. L. Freeman, M. M. Lederman, E. Vasilieva, R. Romero, L. Margolis, Sci. Rep. 2018, 8, 8973.
X. Wang, A. Pham, L. Kang, S. A. Walker, I. Davidovich, D. Iannotta, S. P. Terkonda, S. Shapiro, Y. Talmon, S. Pham, J. Wolfram, Pharmaceutics 2021, 14, 16.
D. Torralba, F. Baixauli, C. Villarroya-Beltri, I. Fernández-Delgado, A. Latorre-Pellicer, R. Acín-Pérez, N. B. Martín-Cófreces, Á. L. Jaso-Tamame, S. Iborra, I. Jorge, G. González-Aseguinolaza, J. Garaude, M. Vicente-Manzanares, J. A. Enríquez, M. Mittelbrunn, F. Sánchez-Madrid, Nat. Commun. 2018, 9, 2658.
L. Chen, H. Huang, W. Zhang, F. Ding, Z. Fan, Z. Zeng, Med Sci Monit 2019, 25, 4877.
M. Czystowska-Kuzmicz, A. Sosnowska, D. Nowis, K. Ramji, M. Szajnik, J. Chlebowska-Tuz, E. Wolinska, P. Gaj, M. Grazul, Z. Pilch, A. Zerrouqi, A. Graczyk-Jarzynka, K. Soroczynska, S. Cierniak, R. Koktysz, E. Elishaev, S. Gruca, A. Stefanowicz, R. Blaszczyk, B. Borek, A. Gzik, T. Whiteside, J. Golab, Nat. Commun. 2019, 10, 3000.
S. Keerthikumar, D. Chisanga, D. Ariyaratne, H. Al Saffar, S. Anand, K. Zhao, M. Samuel, M. Pathan, M. Jois, N. Chilamkurti, L. Gangoda, S. Mathivanan, J. Mol. Biol. 2016, 428, 688.
L. Sun, R. Xu, X. Sun, Y. Duan, Y. Han, Y. Zhao, H. Qian, W. Zhu, W. Xu, Cytotherapy 2016, 18, 413.
X. Zhu, M. Badawi, S. Pomeroy, D. S. Sutaria, Z. Xie, A. Baek, J. Jiang, O. A. Elgamal, X. Mo, K. L. Perle, J. Chalmers, T. D. Schmittgen, M. A. Phelps, J Extracell Vesicles 2017, 6, 1324730.
X. Zhou, F. Xie, L. Wang, L. Zhang, S. Zhang, M. Fang, F. Zhou, Cellular and Molecular Immunology 2020, 17, 323.
K. V. Morris, K. W. Witwer, Mol. Ther. 2022, 30, 2393.
E. Segura, S. Amigorena, C. Théry, Blood Cells, Molecules, and Diseases 2005, 35, 89.
B. S. Joshi, M. A. De Beer, B. N. G. Giepmans, I. S. Zuhorn, ACS Nano 2020, 14, 4444.
W. Heusermann, J. Hean, D. Trojer, E. Steib, S. Von Bueren, A. Graff-Meyer, C. Genoud, K. Martin, N. Pizzato, J. Voshol, D. V. Morrissey, S. E. L. Andaloussi, M. J. Wood, N. C. Meisner-Kober, J. Cell Biol. 2016, 213, 173.
A. Yekula, K. Muralidharan, K. M. Kang, L. Wang, L. Balaj, B. S. Carter, Methods 2020, 177, 58.
W. B. Mattes, F. Goodsaid, Exp. Biol. Med. 2018, 243, 256.
T. Katsuda, N. Kosaka, T. Ochiya, Proteomics 2014, 14, 412.
A. Möller, R. J. Lobb, Nat. Rev. Cancer 2020, 20, 697.
R. E. Lane, D. Korbie, M. M. Hill, M. Trau, Clin. Transl. Med. 2018, 7, 14.
R. Xu, A. Rai, M. Chen, W. Suwakulsiri, D. W. Greening, R. J. Simpson, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2018, 15, 617.
T. Hu, J. Wolfram, S. Srivastava, Trends Cancer 2020, 7, 122.
J. Skog, T. Würdinger, S. Van Rijn, D. H. Meijer, L. Gainche, W. T. Curry, B. S. Carter, A. M. Krichevsky, X. O. Breakefield, Nat. Cell Biol. 2008, 10, 1470.
H. Zhang, M. Zhu, X. Shan, X. Zhou, T. Wang, J. Zhang, J. Tao, W. Cheng, G. Chen, J. Li, P. Liu, Q. Wang, W. Zhu, Gene 2019, 687, 246.
J. Kral, V. Korenkova, V. Novosadova, L. Langerova, M. Schneiderova, V. Liska, M. Levy, V. Veskrnova, J. Spicak, A. Opattova, K. Jiraskova, V. Vymetalkova, P. Vodicka, J. Slyskova, Carcinogenesis 2018, 39, 1359.
J. Castillo, V. Bernard, F. A. San Lucas, K. Allenson, M. Capello, D. U. Kim, P. Gascoyne, F. C. Mulu, B. M. Stephens, J. Huang, H. Wang, A. A. Momin, R. O. Jacamo, M. Katz, R. Wolff, M. Javle, G. Varadhachary, I. I. Wistuba, S. Hanash, A. Maitra, H. Alvarez, Ann. Oncol. 2018, 29, 223.
I.-H. Chen, L. Xue, C.-C. Hsu, J. S. P. Paez, L. Pan, H. Andaluz, M. K. Wendt, A. B. Iliuk, J.-K. Zhu, W. A. Tao, Proc Natl Acad Sci U S A 2017, 114, 3175.
A. Hoshino, H. S. Kim, L. Bojmar, K. E. Gyan, M. Cioffi, J. Hernandez, C. P. Zambirinis, G. Rodrigues, H. Molina, S. Heissel, M. T. Mark, L. Steiner, A. Benito-Martin, S. Lucotti, A. Di Giannatale, K. Offer, M. Nakajima, C. Williams, L. Nogués, F. A. Pelissier Vatter, A. Hashimoto, A. E. Davies, D. Freitas, C. M. Kenific, Y. Ararso, W. Buehring, P. Lauritzen, Y. Ogitani, K. Sugiura, N. Takahashi, et al., Cell 2020, 182, 1044.
N. Sun, Y.-T. Lee, R. Y. Zhang, R. Kao, P.-C. Teng, Y. Yang, P. Yang, J. J. Wang, M. Smalley, P.-J. Chen, M. Kim, S.-J. Chou, L. Bao, J. Wang, X. Zhang, D. Qi, J. Palomique, N. Nissen, S.-H. B. Han, S. Sadeghi, R. S. Finn, S. Saab, R. W. Busuttil, D. Markovic, D. Elashoff, H.-H. Yu, H. Li, A. P. Heaney, E. Posadas, S. You, et al., Nat. Commun. 2020, 11, 4489.
R. Xu, D. W. Greening, M. Chen, A. Rai, H. Ji, N. Takahashi, R. J. Simpson, Proteomics 2019, 19, 1700453.
M. Durcin, A. Fleury, E. Taillebois, G. Hilairet, Z. Krupova, C. Henry, S. Truchet, M. Trötzmüller, H. Köfeler, G. Mabilleau, O. Hue, R. Andriantsitohaina, P. Martin, S. Le Lay, J Extracell Vesicles 2017, 6, 1305677.
S. Chen, S.-C. Shiesh, G.-B. Lee, C. Chen, PLoS One 2020, 15, e0229610.
Z. Wang, J. Zhang, S. Zhang, S. Yan, Z. Wang, C. Wang, X. Zhang, Mol. Med. Rep. 2019, 19, 3298.
S. Matsumoto, Y. Sakata, S. Suna, D. Nakatani, M. Usami, M. Hara, T. Kitamura, T. Hamasaki, S. Nanto, Y. Kawahara, I. Komuro, Circ. Res. 2013, 113, 322.
D. Miller, B. Eagle-Hemming, S. Sheikh, L. Joel-David, A. Adebayo, F. Y. Lai, M. Roman, T. Kumar, H. Aujla, G. J. Murphy, M. J. Woźniak, Sci. Rep. 2022, 12, 10402.
R. El Fekih, J. Hurley, V. Tadigotla, A. Alghamdi, A. Srivastava, C. Coticchia, J. Choi, H. Allos, K. Yatim, J. Alhaddad, S. Eskandari, P. Chu, A. B. Mihali, I. T. Lape, M. P. Lima Filho, B. T. Aoyama, A. Chandraker, K. Safa, J. F. Markmann, L. V. Riella, R. N. Formica, J. Skog, J. R. Azzi, J. Am. Soc. Nephrol. 2021, 32, 994.
A. Blandin, I. Dugail, G. Hilairet, M. Ponnaiah, V. Ghesquière, J. Froger, S. Ducheix, L. Fizanne, J. Boursier, B. Cariou, M. Lhomme, S. Le Lay, Cell Rep. 2023, 42, 112169.
G. Paolino, S. Buratta, S. R. Mercuri, R. M. Pellegrino, L. Urbanelli, C. Emiliani, L. Bertuccini, F. Iosi, V. Huber, P. Brianti, C. Prezioso, M. R. Di Nicola, C. Federici, L. Lugini, Front Cell Dev Biol 2022, 10, 923769.
H. Su, Y. H. Rustam, C. L. Masters, E. Makalic, C. A. Mclean, A. F. Hill, K. J. Barnham, G. E. Reid, L. J. Vella, J Extracell Vesicles 2021, 10, e12089.
T. M. K. Motawi, D. Sabry, N. W. Maurice, S. M. Rizk, Arch. Biochem. Biophys. 2018, 659, 13.
K. Park, P. A. Jänne, D.-W. Kim, J.-Y Han, M.-F. Wu, J.-S. Lee, J.-H. Kang, D. H. Lee, B. C. Cho, C.-J. Yu, Y. K. Pang, E. Felip, H. Kim, E. Baek, Y. S. Noh, Cancer 2021, 127, 1407.
G. Chanteloup, M. Cordonnier, N. Isambert, A. Bertaut, G. Marcion, C. Garrido, J. Gobbo, Pilot Feasibility Stud 2020, 6, 35.
J. Mckiernan, M. J. Donovan, V. O'neill, S. Bentink, M. Noerholm, S. Belzer, J. Skog, M. W. Kattan, A. Partin, G. Andriole, G. Brown, J. T. Wei, I. M. Thompson, P. Carroll, JAMA Oncol 2016, 2, 882.
R. Tutrone, M. J. Donovan, P. Torkler, V. Tadigotla, T. Mclain, M. Noerholm, J. Skog, J. Mckiernan, Prostate Cancer and Prostatic Diseases 2020, 23, 607.
J. Mckiernan, M. J. Donovan, E. Margolis, A. Partin, B. Carter, G. Brown, P. Torkler, M. Noerholm, J. Skog, N. Shore, G. Andriole, I. Thompson, P. Carroll, European Urology 2018, 74, 731.
A. Kretschmer, R. Tutrone, J. Alter, E. Berg, C. Fischer, S. Kumar, P. Torkler, V. Tadigotla, M. Donovan, G. Sant, J. Skog, M. Noerholm, World J Urol 2022, 40, 983.
Buisnesswire, Exosome Diagnostics Announces Launch of ExoDx Prostate (IntelliScore), a Completely non-Invasive Liquid Biopsy Test to Help Rule Out High-Grade Prostate Cancer, https://www.businesswire.com/news/home/20160907005905/en/Exosome-Diagnostics-Announces-Launch-of-ExoDx®-Prostate-IntelliScore-a-Completely-Non-Invasive-Liquid-Biopsy-Test-to-Help-Rule-Out-High-Grade-Prostate-Cancer (accessed: 07 September 2016).
B.-T. Corporation, ExoDx Prostate(IntelliScore) (EPI) Included in National Comprehensive Cancer Network Guidelines for Prostate Cancer Early Detection, https://www.exosomedx.com/news-events/exodx-prostateintelliscore-epi-included-national-comprehensive-cancer-network accessed: January 31 2019).
A. Kretschmer, H. Kajau, E. Margolis, R. Tutrone, T. Grimm, M. Trottmann, C. Stief, G. Stoll, C. A. Fischer, C. Flinspach, A. Albrecht, L. Meyer, T. Priewasser, D. Enderle, R. Müller, P. Torkler, J. Alter, J. Skog, M. Noerholm, Sci. Rep. 2022, 12, 4777.
W.-L. W. Wang, I. Sorokin, I. Aleksic, H. Fisher, R. P. Kaufman, A. Winer, B. Mcneill, R. Gupta, D. Tilki, N. Fleshner, L. Klotz, A. G. Dirienzo, M. Tenniswood, Journal of Urology 2020, 204, 466.
miR Scientific, L. miR Scientific is proud to announce the commercial availability of the miR Sentinel™ Prostate Cancer Test, https://www.prnewswire.com/news-releases/mir-scientific-is-proud-to-announce-the-commercial-availability-of-the-mir-sentinel-prostate-cancer-test-301585975.html (accessed: July 13 2022).
Y. Tong, Z. Zhao, B. Liu, A. Bao, H. Zheng, J. Gu, M. Mcgrath, Y. Xia, B. Tan, C. Song, Y. Li, J Exp Clin Cancer Res 2018, 37, 68.
Q. Bao, L. Gong, J. Wang, J. Wen, Y. Shen, W. Zhang, Ann Surg Oncol 2018, 25, 2642.
R. Xu, D. W. Greening, H.-J. Zhu, N. Takahashi, R. J. Simpson, J. Clin. Invest. 2016, 126, 1152.
E. Eitan, J. Green, M. Bodogai, N. A. Mode, R. Baek, M. M. Jørgensen, D. W. Freeman, K. W. Witwer, A. B. Zonderman, A. Biragyn, M. P. Mattson, N. Noren Hooten, M. K. Evans, Sci. Rep. 2017, 7, 1342.
B. Escudier, T. Dorval, N. Chaput, F. André, M.-P. Caby, S. Novault, C. Flament, C. Leboulaire, C. Borg, S. Amigorena, C. Boccaccio, C. Bonnerot, O. Dhellin, M. Movassagh, S. Piperno, C. Robert, V. Serra, N. Valente, J.-B. Le Pecq, A. Spatz, O. Lantz, T. Tursz, E. Angevin, L. Zitvogel, J Transl Med 2005, 3, 10.
M. A. Morse, J. Garst, T. Osada, S. Khan, A. Hobeika, T. M. Clay, N. Valente, R. Shreeniwas, M. Sutton, A. Delcayre, D.-H Hsu, J.-B. Le Pecq, H. K. Lyerly, J Transl Med 2005, 3, 9.
S. Dai, D. Wei, Z. Wu, X. Zhou, X. Wei, H. Huang, G. Li, Mol. Ther. 2008, 16, 782.
S. Viaud, S. Ploix, V. Lapierre, C. Théry, P.-H. Commere, D. Tramalloni, K. Gorrichon, P. Virault-Rocroy, T. Tursz, O. Lantz, L. Zitvogel, N. Chaput, J. Immunother. 2011, 34, 65.
N. Heldring, I. Mäger, M. J. A. Wood, K. Le Blanc, S. E. L. Andaloussi, Hum. Gene Ther. 2015, 26, 506.
R. C. Lai, F. Arslan, M. M. Lee, N. S. K. Sze, A. Choo, T. S. Chen, M. Salto-Tellez, L. Timmers, C. N. Lee, R. M. El Oakley, G. Pasterkamp, D. P. V. De Kleijn, S. K. Lim, Stem Cell Res. 2010, 4, 214.
S. Bruno, C. Grange, M. C. Deregibus, R. A. Calogero, S. Saviozzi, F. Collino, L. Morando, A. Busca, M. Falda, B. Bussolati, C. Tetta, G. Camussi, J. Am. Soc. Nephrol. 2009, 20, 1053.
M. Ali, A. Pham, X. Wang, J. Wolfram, S. Pham, Am. J. Transplant. 2020, 20, 3294.
B. Zhang, Y. Yin, R. C. Lai, S. S. Tan, A. B. H. Choo, S. K. Lim, Stem Cells Dev. 2014, 23, 1233.
L. Kordelas, V. Rebmann, A.-K. Ludwig, S. Radtke, J. Ruesing, T. R. Doeppner, M. Epple, P. A. Horn, D. W. Beelen, B. Giebel, Leukemia 2014, 28, 970.
A. Warnecke, N. Prenzler, J. Harre, U. Köhl, L. Gärtner, T. Lenarz, S. Laner-Plamberger, G. Wietzorrek, H. Staecker, T. Lassacher, J. Hollerweger, M. Gimona, E. Rohde, Journal of Extracellular Vesicles 2021, 10, e12094.
S. Sharma, M. K. Masud, Y. V. Kaneti, P. Rewatkar, A. Koradia, M. S. A. Hossain, Y. Yamauchi, A. Popat, C. Salomon, Small 2021, 17, 2102220.
Y. (.C.). Barenholz, J Control Release 2012, 160, 117.
L. Schoenmaker, D. Witzigmann, J. A. Kulkarni, R. Verbeke, G. Kersten, W. Jiskoot, D. J. A. Crommelin, Int. J. Pharm. 2021, 601, 120586.
A. Venuta, J. Wolfram, H. Shen, M. Ferrari, J. Mater. Chem. B 2017, 5, 207.
J. Shen, X. Wu, Y. Lee, J. Wolfram, Z. Yang, Z. W. Mao, M. Ferrari, H. Shen, J Vis Exp. 2015, 15, 52075.
M. P. Scavo, E. Gentile, J. Wolfram, J. Gu, M. Barone, M. Evangelopoulos, J. O. Martinez, X. Liu, C. Celia, E. Tasciotti, E. Vilar, H. Shen, Colloids Surf., B 2015, 136, 694.
Y. Mi, C. Mu, J. Wolfram, Z. Deng, T. Y. Hu, X. Liu, E. Blanco, H. Shen, M. Ferrari, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 936.
J. Wolfram, M. Ferrari, Clinical Cancer Nanomedicine. Nano Today 2019, 25, 85.
P. Bastos-Amador, F. Royo, E. Gonzalez, J. Conde-Vancells, L. Palomo-Diez, F. E. Borras, J. M. Falcon-Perez, J. Proteomics 2012, 75, 3574.
S. Chen, A. Datta-Chaudhuri, P. Deme, A. Dickens, R. Dastgheyb, P. Bhargava, H. Bi, N. J. Haughey, J Circ Biomark 2019, 8, 184945441987984.
S. A. Walker, J. S. Aguilar Díaz De León, S. Busatto, G. A. Wurtz, A. C. Zubair, C. R. Borges, J. Wolfram, Cells 2020, 9, 1946.
S. Palchetti, V. Colapicchioni, L. Digiacomo, G. Caracciolo, D. Pozzi, A. L. Capriotti, G. La Barbera, A. Laganà, Biochim. Biophys. Acta 2016, 1858, 189.
J. Wolfram, Y. Yang, J. Shen, A. Moten, C. Chen, H. Shen, M. Ferrari, Y. Zhao, Colloids Surf., B 2014, 124, 17.
E. Samuelsson, H. Shen, E. Blanco, M. Ferrari, J. Wolfram, Colloids Surf., B 2017, 158, 356.
S. S. Nunes, R. S. Fernandes, C. H. Cavalcante, I. Da Costa César, E. A. Leite, S. C. A. Lopes, A. Ferretti, D. Rubello, D. M. Townsend, M. C. De Oliveira, V. N. Cardoso, A. L. B. De Barros, Drug Deliv Transl Res 2019, 9, 123.
L. Shi, J. Zhang, M. Zhao, S. Tang, X. Cheng, W. Zhang, W. Li, X. Liu, H. Peng, Q. Wang, Nanoscale 2021, 13, 10748.
J. Szebeni, P. Bedőcs, D. Csukás, L. Rosivall, R. Bünger, R. Urbanics, Adv Drug Deliv Rev 2012, 64, 1706.
T. Fülöp, G. T. Kozma, I. Vashegyi, T. Mészáros, L. Rosivall, R. Urbanics, G. Storm, J. M. Metselaar, J. Szebeni, J. Controlled Release 2019, 309, 333.
A. Judge, K. Mcclintock, J. R. Phelps, I. Maclachlan, Mol. Ther. 2006, 13, 328.
S. Kaur, A. G. Elkahloun, A. Arakelyan, L. Young, T. G. Myers, F. Otaizo-Carrasquero, W. Wu, L. Margolis, D. D. Roberts, Sci. Rep. 2018, 8, 2577.
E. Koh, E. J. Lee, G.-H Nam, Y. Hong, E. Cho, Y. Yang, I.-S Kim, Biomaterials 2017, 121, 121.
O. M. Elsharkasy, J. Z. Nordin, D. W. Hagey, O. G. De Jong, R. M. Schiffelers, S. E. Andaloussi, P. Vader, Adv Drug Deliv Rev 2020, 159, 332.
M. S. Kim, M. J. Haney, Y. Zhao, V. Mahajan, I. Deygen, N. L. Klyachko, E. Inskoe, A. Piroyan, M. Sokolsky, O. Okolie, S. D. Hingtgen, A. V. Kabanov, E. V. Batrakova, Nanomedicine 2016, 12, 655.
H. Al Faruque, E. S. Choi, J. H. Kim, E. Kim, J Control Release 2022, 347, 330.
S. Li, S. Stöckl, C. Lukas, M. Herrmann, C. Brochhausen, M. A. König, B. Johnstone, S. Grässel, Stem Cell Res Ther 2021, 12, 252.
J. Y. Kang, H. E. Kim, D. S. Mun, N. R. Yun, B. Y. Joung, Eur. Heart J. 2020, 41, 3609.
K. O'brien, K. Breyne, S. Ughetto, L. C. Laurent, X. O. Breakefield, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020, 21, 585.
P. Vader, I. Mäger, Y. Lee, J. Z. Nordin, S. E. L. Andaloussi, M. J. A. Wood, Methods Mol Biol 2017, 1545, 197.
S. Kamerkar, V. S. Lebleu, H. Sugimoto, S. Yang, C. F. Ruivo, S. A. Melo, J. J. Lee, R. Kalluri, Nature 2017, 546, 498.
S. Fu, Y. Wang, X. Xia, J. C. Zheng, NanoImpact 2020, 20, 100261.
Y. Han, T. W. Jones, S. Dutta, Y. Zhu, X. Wang, S. P. Narayanan, S. C. Fagan, D. Zhang, Processes (Basel) 2021, 9, 356.
S. Busatto, D. Iannotta, S. A. Walker, L. Di Marzio, J. Wolfram, Pharmaceuticals (Basel) 2021, 14, 356.
S. C. Jang, O. Y. Kim, C. M. Yoon, D.-S. Choi, T.-Y. Roh, J. Park, J. Nilsson, J. Lötvall, Y.-K. Kim, Y. S. Gho, ACS Nano 2013, 7, 7698.
K. Wang, U. S. Kumar, N. Sadeghipour, T. F. Massoud, R. Paulmurugan, ACS Nano 2021, 15, 18327.
L. Buscail, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2017, 14, 636.
S. A. A. Kooijmans, S. Stremersch, K. Braeckmans, S. C. De Smedt, A. Hendrix, M. J. A. Wood, R. M. Schiffelers, K. Raemdonck, P. Vader, J. Controlled Release 2013, 172, 229.
N. Patel, N. Kommineni, S. K. Surapaneni, A. Kalvala, X. Yaun, A. Gebeyehu, P. Arthur, L. C. Duke, S. B. York, A. Bagde, D. G. Meckes, M. Singh, Int. J. Pharm. 2021, 607, 120943.
M.-M. Shi, Q.-Y. Yang, A. Monsel, J.-Y. Yan, C.-X. Dai, J.-Y. Zhao, G.-C. Shi, M. Zhou, X.-M. Zhu, S.-K. Li, P. Li, J. Wang, M. Li, J.-G Lei, D. Xu, Y.-G. Zhu, J.-M. Qu, Journal of Extracellular Vesicles 2021, 10, e12134.
Y.-G. Zhu, M.-M. Shi, A. Monsel, C.-X. Dai, X. Dong, H. Shen, S.-K. Li, J. Chang, C.-L. Xu, P. Li, J. Wang, M.-P. Shen, C.-J. Ren, D.-C Chen, J.-M. Qu, Stem Cell Research and Therapy 2022, 13, 220.
D. Iannotta, M. Yang, C. Celia, L. Di Marzio, J. Wolfram, Nano Today 2021, 39, 101159.
S. Busatto, S. A. Walker, W. Grayson, A. Pham, M. Tian, N. Nesto, J. Barklund, J. Wolfram, Adv Drug Deliv Rev 2020, 159, 377.
D. A. Borrelli, K. Yankson, N. Shukla, G. Vilanilam, T. Ticer, J. Wolfram, J. Controlled Release 2018, 273, 86.
K. Dooley, R. E. Mcconnell, K. Xu, N. D. Lewis, S. Haupt, M. R. Youniss, S. Martin, C. L. Sia, C. Mccoy, R. J. Moniz, O. Burenkova, J. Sanchez-Salazar, S. C. Jang, B. Choi, R. A. Harrison, D. Houde, D. Burzyn, C. Leng, K. Kirwin, N. L. Ross, J. D. Finn, L. Gaidukov, K. D. Economides, S. Estes, J. E. Thornton, J. D. Kulman, S. Sathyanarayanan, D. E. Williams, Mol. Ther. 2021, 29, 1729.
C. M. Hong, P. Gangadaran, J. M. Oh, R. L. Rajendran, A. Gopal, L. Zhu, B.-C. Ahn, Sci. Rep. 2021, 11, 5041.
S. Busatto, G. Vilanilam, T. Ticer, W.-L. Lin, D. Dickson, S. Shapiro, P. Bergese, J. Wolfram, Cells 2018, 7, 273.
M. Tian, T. Ticer, Q. Wang, S. Walker, A. Pham, A. Suh, S. Busatto, I. Davidovich, R. Al-Kharboosh, L. Lewis-Tuffin, B. Ji, A. Quinones-Hinojosa, Y. Talmon, S. Shapiro, F. Rückert, J. Wolfram, Small 2020, 16, 1904064.
K. Brennan, K. Martin, S. P. Fitzgerald, J. O'sullivan, Y. Wu, A. Blanco, C. Richardson, M. M. Mc Gee, Sci. Rep. 2020, 10, 1039.
V. Sengupta, S. Sengupta, A. Lazo, P. Woods, A. Nolan, N. Bremer, Stem Cells Dev. 2020, 29, 747.
S. K. Lim, B. Giebel, D. J. Weiss, K. W. Witwer, E. Rohde, Stem Cells Dev. 2020, 29, 877.
D. J. Weiss, S. K. Lim, E. Rohde, K. W. Witwer, B. Giebel, Stem Cells Dev. 2020, 29, 1533.
S. Gelibter, G. Marostica, A. Mandelli, S. Siciliani, P. Podini, A. Finardi, R. Furlan, Journal of Extracellular Vesicles 2022, 11, e12162.
K. D. Popowski, A. Moatti, G. Scull, D. Silkstone, H. Lutz, B. López De Juan Abad, A. George, E. Belcher, D. Zhu, X. Mei, X. Cheng, M. Cislo, A. Ghodsi, Y. Cai, K. Huang, J. Li, A. C. Brown, A. Greenbaum, P.-U. C. Dinh, K. Cheng, Matter 2022, 5, 2960.
Administration, F. a. D., Public safety notification on exosome products, https://www.fda.gov/vaccines-blood-biologics/safety-availability-biologics/public-safety-notification-exosome-products (accessed: December 6 2019).
A. S. Lee, C. Tang, M. S. Rao, I. L. Weissman, J. C. Wu, Nat. Med. 2013, 19, 998.
S. Jarosławski, M. Toumi, BioDrugs 2015, 29, 301.
A. Liu, Bristol Myers hits CAR-T manufacturing bottleneck as Abecma demand outstrips supply, https://www.fiercepharma.com/manufacturing/bristol-myers-hits-car-t-manufacturing-bottleneck-as-abecma-demand-outstrips-supply (accessed: July 28 2021).
S. Duarte-Sanmiguel, A. Panic, D. J. Dodd, A. Salazar-Puerta, J. T. Moore, W. R. Lawrence, K. Nairon, C. Francis, N. Zachariah, W. Mccoy, R. Turaga, A. Skardal, W. E. Carson, N. Higuita-Castro, D. Gallego-Perez, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 2101619.
Z. W. Wagoner, W. Zhao, Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 379.
R. R. Mizenko, T. Brostoff, T. Rojalin, H. J. Koster, H. S. Swindell, G. S. Leiserowitz, A. Wang, R. P. Carney, J Nanobiotechnology 2021, 19, 250.
C. Han, H. Kang, J. Yi, et al., Journal of extracellular vesicles 2021, 10, e12047.
Y. Tian, L. Ma, M. Gong, G. Su, S. Zhu, W. Zhang, S. Wang, Z. Li, C. Chen, L. Li, L. Wu, X. Yan, ACS Nano 2018, 12, 671.
A. Görgens, M. Bremer, R. Ferrer-Tur, F. Murke, T. Tertel, P. A. Horn, S. Thalmann, J. A. Welsh, C. Probst, C. Guerin, C. M. Boulanger, J. C. Jones, H. Hanenberg, U. Erdbrügger, J. Lannigan, F. L. Ricklefs, S. El-Andaloussi, B. Giebel, J Extracell Vesicles 2019, 8, 1587567.
M. E. Hung, S. B. Lenzini, D. M. Stranford, J. N. Leonard, Methods Mol Biol 2018, 1740, 109.
J. Gobin, G. Muradia, J. Mehic, C. Westwood, L. Couvrette, A. Stalker, S. Bigelow, C. C. Luebbert, F. S.-D Bissonnette, M. J. W. Johnston, S. Sauvé, R. Y. Tam, L. Wang, M. Rosu-Myles, J. R. Lavoie, Stem Cell Research and Therapy 2021, 12, 127.
H. Kang, Y.-H. Bae, Y. Kwon, S. Kim, J. Park, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 2101606.
A. Choi, M. Koch, K. Wu, L. Chu, L. Ma, A. Hill, N. Nunna, W. Huang, J. Oestreicher, T. Colpitts, H. Bennett, H. Legault, Y. Paila, B. Nestorova, B. Ding, D. Montefiori, R. Pajon, J. M. Miller, B. Leav, A. Carfi, R. Mcphee, D. K. Edwards, Nat. Med. 2021, 27, 2025.
J. S. Turner, J. A. O'halloran, E. Kalaidina, W. Kim, A. J. Schmitz, J. Q. Zhou, T. Lei, M. Thapa, R. E. Chen, J. B. Case, F. Amanat, A. M. Rauseo, A. Haile, X. Xie, M. K. Klebert, T. Suessen, W. D. Middleton, P.-Y. Shi, F. Krammer, S. A. Teefey, M. S. Diamond, R. M. Presti, A. H. Ellebedy, Nature 2021, 596, 109.
C. Del Real Mata, O. Jeanne, M. Jalali, Y. Lu, S. Mahshid, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2202123.
C. Lin, S. Liang, Y. Peng, L. Long, Y. Li, Z. Huang, N. V. Long, X. Luo, J. Liu, Z. Li, Y. Yang, Nanomicro Lett 2022, 14, 75.
S. Kuypers, N. Smisdom, I. Pintelon, J.-P. Timmermans, M. Ameloot, L. Michiels, J. Hendrix, B. Hosseinkhani, Small 2021, 17, 2006786.
Z. Wang, S. Wang, G. Chen, X. Su, Sens. Actuators, B 2021, 347, 130612.
F. Calza, M. Ferretti, E. Panetti, A. Parmentola, European Journal of Innovation Management 2020, 24, 1184.
A. A. Seyhan, Translational Medicine Communications 2019, 4, 18.
E. Chargaff, R. West, J. Biol. Chem. 1946, 166, 189.
P. Wolf, Br. J. Haematol. 1967, 13, 269.
N. Crawford, Br. J. Haematol. 1971, 21, 53.
S. Aaronson, U. Behrens, R. Orner, T. H. Haines, J Ultrastruct Res 1971, 35, 418.
E. A. Nunez, J. Wallis, M. D. Gershon, Am. J. Anat. 1974, 141, 179.
S. E. Kahn, A. M. Jafri, N. J. Lewis, C. Arsenis, Calcif Tissue Res 1978, 25, 85.
E. G. Trams, C. J. Lauter, J. Norman Salem, U. Heine, Biochim. Biophys. Acta 1981, 645, 63.
B.-T. Pan, R. M. Johnstone, Cell 1983, 33, 967.
R. M. Johnstone, M. Adam, J. R. Hammond, L. Orr, C. Turbide, J. Biol. Chem. 1987, 262, 9412.
D. Boutriau, J. Poolman, R. Borrow, J. Findlow, J. D. Domingo, J. Puig-Barbera, J. M. Baldó, V. Planelles, A. Jubert, J. Colomer, A. Gil, K. Levie, A.-D. Kervyn, V. Weynants, F. Dominguez, R. Barberá, F. Sotolongo, Clin. Vaccine Immunol. 2007, 14, 65.
Y. J. Lee, W. Jy, L. L. Horstman, J. Janania, Y. Reyes, R. E. Kelley, Y. S. Ahn, Thromb. Res. 1993, 72, 295.
M. Guescini, S. Genedani, V. Stocchi, L. F. Agnati, J. Neural. Transm. 2010, 117, 1.
G. Vernikos, D. Medini, Pathog Glob Health 2014, 108, 305.
J. Lötvall, A. F. Hill, F. Hochberg, E. I. Buzás, D. Di Vizio, C. Gardiner, Y. S. Gho, I. V. Kurochkin, S. Mathivanan, P. Quesenberry, S. Sahoo, H. Tahara, M. H. Wauben, K. W. Witwer, C. Théry, J Extracell Vesicles 2014, 3, 26913.