Second-Coordination Sphere Effects on Selectivity and Specificity of Heme and Nonheme Iron Enzymes.
computational modeling
cytochrome P450
enzyme mechanisms
hydroxylation
nonheme iron dioxygenases
Journal
Chemistry (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1521-3765
Titre abrégé: Chemistry
Pays: Germany
ID NLM: 9513783
Informations de publication
Date de publication:
24 Apr 2020
24 Apr 2020
Historique:
received:
12
11
2019
revised:
04
12
2019
pubmed:
6
12
2019
medline:
24
7
2020
entrez:
6
12
2019
Statut:
ppublish
Résumé
Mononuclear iron-containing enzymes are highly versatile oxidants that often react stereospecifically and/or regioselectively with substrates. Combined experimental and computational studies on heme monooxygenases, nonheme iron dioxygenases and halogenases have revealed the intricate details of the second-coordination sphere, which determine this specificity and selectivity. These second-coordination sphere effects originate from the positioning of the substrate and oxidant, which involve the binding of the co-factors and substrate into the active site of the protein. In addition, some enzymes affect the selectivity and reactivity through charge-stabilization from nearby bound cations/anions, an induced electric field or through the positioning of salt bridges and hydrogen-bonding interactions to first-coordination sphere iron ligands and/or the substrate. Examples of all of these second-coordination sphere effects in iron-containing enzymes and how these influence structure and reactivity are given.
Identifiants
pubmed: 31804749
doi: 10.1002/chem.201905119
doi:
Substances chimiques
Ligands
0
Oxidants
0
Heme
42VZT0U6YR
Iron
E1UOL152H7
Mixed Function Oxygenases
EC 1.-
Dioxygenases
EC 1.13.11.-
Types de publication
Journal Article
Review
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
5308-5327Informations de copyright
© 2019 Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim.
Références
M. Sono, M. P. Roach, E. D. Coulter, J. H. Dawson, Chem. Rev. 1996, 96, 2841-2888;
B. Meunier, S. P. de Visser, S. Shaik, Chem. Rev. 2004, 104, 3947-3980;
I. G. Denisov, T. M. Makris, S. G. Sligar, I. Schlichting, Chem. Rev. 2005, 105, 2253-2277;
Cytochrome P450: Structure, Mechanism and Biochemistry, 3rd ed. (Ed.: P. R. Ortiz de Montellano), Kluwer Academic/Plenum, New York, 2005;
X. Huang, J. T. Groves, Chem. Rev. 2018, 118, 2491-2553.
I. F. Sevrioukova, T. L. Poulos, Dalton Trans. 2013, 42, 3116-3126;
F. P. Guengerich, Chem. Res. Toxicol. 2017, 30, 2-12.
M. Gregory, P. J. Mak, S. G. Sligar, J. R. Kincaid, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 5342-5345;
Angew. Chem. 2013, 125, 5450-5453;
F. P. Guengerich, ACS Catal. 2018, 8, 10964-10976;
R. Nagel, R. J. Peters, Angew. Chem. Int. Ed. 2018, 57, 6082-6085;
Angew. Chem. 2018, 130, 6190-6193;
G. Jiang, Y. Zhang, M. M. Powell, S. M. Hylton, N. W. Hiller, R. Loria, Y. Ding, ChemBioChem 2019, 20, 1068-1077;
C. T. Walsh, B. S. Moore, Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 58, 6846-6879;
Angew. Chem. 2019, 131, 6918-6952.
M. A. Marletta, Cell 1994, 78, 927-930;
C.-C. Wei, B. R. Crane, D. J. Stuehr, Chem. Rev. 2003, 103, 2365-2383.
C. J. Schofield, Z. Zhang, Curr. Opin. Struct. Biol. 1999, 9, 722-731;
M. Costas, M. P. Mehn, M. P. Jensen, L. Que, Jr., Chem. Rev. 2004, 104, 939-986;
M. M. Abu-Omar, A. Loaiza, N. Hontzeas, Chem. Rev. 2005, 105, 2227-2252;
Iron-Containing Enzymes: Versatile Catalysts of Hydroxylation Reactions in Nature (Eds.: S. P. de Visser, D. Kumar), Royal Society of Chemistry, Cambridge, 2011;
E. I. Solomon, K. M. Light, L. V. Liu, M. Srnec, S. D. Wong, Acc. Chem. Res. 2013, 46, 2725-2739;
J. M. Bollinger, Jr., C. Krebs, Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 151-158.
K. Müller-Dethlefs, P. Hobza, Chem. Rev. 2000, 100, 143-167;
K. T. Mahmudov, M. N. Kopylovich, M. F. C. G. da Silva, A. J. L. Pombeiro, Coord. Chem. Rev. 2017, 345, 54-72;
H. J. Davis, R. J. Phipps, Chem. Sci. 2017, 8, 864-877;
M. Juanes, R. T. Saragi, W. Caminati, A. Lesarri, Chem. Eur. J. 2019, 25, 11402-11411.
W. R. Scheidt, C. A. Reed, Chem. Rev. 1981, 81, 543-555;
J. Hohenberger, K. Ray, K. Meyer, Nat. Commun. 2012, 3, 720-723;
S. K. Ghosh, S. P. Rath, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17983-17985;
R. A. Baglia, J. P. T. Zaragoza, D. P. Goldberg, Chem. Rev. 2017, 117, 13320-13352.
D. R. Nelson, Hum. Genomics 2009, 4, 59-65;
T. L. Poulos, Chem. Rev. 2014, 114, 3919-3962;
F. P. Guengerich, M. R. Waterman, M. Egli, Trends Pharmacol. Sci. 2016, 37, 625-640.
H. Yeom, S. G. Sligar, H. Li, T. L. Poulos, A. J. Fulco, Biochemistry 1995, 34, 14733-14740;
J. R. Cupp-Vickery, T. L. Poulos, Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 144-153.
N. C. Veitch, A. T. Smith, Adv. Inorg. Chem. 2000, 51, 107-162;
E. L. Raven, Nat. Prod. Rep. 2003, 20, 367-381;
G. Smulevich, A. Feis, B. D. Howes, Acc. Chem. Res. 2005, 38, 433-440;
M. Zederbauer, P. G. Furtmüller, S. Brogioni, C. Jakopitsch, G. Smulevich, C. Obinger, Nat. Prod. Rep. 2007, 24, 571-584;
M. Alfonso-Prieto, X. Biarnés, P. Vidossich, C. Rovira, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 11751-11761.
J. H. Dawson, R. H. Holm, J. R. Trudell, G. Barth, R. E. Linder, E. Bunnenberg, C. Djerassi, S. C. Tang, J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 3707-3709;
T. L. Poulos, J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 356-359;
F. Ogliaro, S. P. de Visser, S. Shaik, J. Inorg. Biochem. 2002, 91, 554-567;
K. Sengupta, S. Chatterjee, S. Samanta, S. Bandyopadhyay, A. Dey, Inorg. Chem. 2013, 52, 2000-2014;
Y. Ishimizu, Z. Ma, M. Hada, H. Fujii, J. Biol. Inorg. Chem. 2019, 24, 483-494.
A. W. Munro, M. A. Noble, L. Robledo, S. N. Daff, S. K. Chapman, Biochemistry 2001, 40, 1956-1963;
B. D. Fleming, Y. Tian, S. G. Bell, L.-L. Wong, V. Urlacher, H. A. O. Hill, Eur. J. Biochem. 2003, 270, 4082-4088;
A. Das, Y. V. Grinkova, S. G. Sligar, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13778-13779.
D. Kumar, S. P. de Visser, P. K. Sharma, E. Derat, S. Shaik, J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 181-189;
D. Kumar, S. P. de Visser, P. K. Sharma, H. Hirao, S. Shaik, Biochemistry 2005, 44, 8148-8158;
S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1087-1097;
D. Kumar, G. N. Sastry, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2011, 17, 6196-6205.
“Human cytochrome P450 enzymes”: F. P. Guengerich in Cytochrome P450: Structure, Mechanism and Biochemistry, 3rd ed. (Ed.: P. R. Ortiz De Montellano), Kluwer Academic/Plenum, New York, 2005, Chap. 10, pp. 377-530.
T. L. Poulos, B. C. Finzel, A. J. Howard, J. Mol. Biol. 1987, 195, 687-700;
J. H. Dawson, M. Sono, Chem. Rev. 1987, 87, 1255-1276.
T. J. Dolinsky, P. Czodrowski, H. Li, J. E. Nielsen, J. H. Jensen, G. Klebe, N. A. Baker, Nucleic Acids Res. 2007, 35, W522-W525.
W. Yang, S. G. Bell, H. Wang, W. Zhou, N. Hoskins, A. Dale, M. Bartlam, L.-L. Wong, Z. Rao, J. Biol. Chem. 2010, 285, 27372-27384.
H. M. Girvan, H. Poddar, K. J. McLean, D. R. Nelson, K. A. Hollywood, C. W. Levy, D. Leys, A. W. Munro, J. Inorg. Biochem. 2018, 188, 18-28.
A. Wang, C. D. Stout, Q. Zhang, E. F. Johnson, J. Biol. Chem. 2015, 290, 5092-5104.
K. E. Slessor, J. E. Stok, S. Chow, J. J. De Voss, Chem. Eur. J. 2019, 25, 4149-4155.
D. Batabyal, H. Li, T. L. Poulos, Biochemistry 2013, 52, 5396-5402.
P. Schiavini, K. J. Cheong, N. Moitessier, K. Auclair, ChemBioChem 2017, 18, 248-252.
L. K. Morlock, S. Grobe, K. Balke, S. Mauersberger, D. Böttcher, U. T. Bornscheuer, ChemBioChem 2018, 19, 1954-1958.
A. Olmedo, J. C. del Río, J. Kiebist, R. Ullrich, M. Hofrichter, K. Scheibner, A. T. Martínez, A. Gutiérrez, Chem. Eur. J. 2017, 23, 16985-16989;
A. W. Munro, K. J. McLean, J. L. Grant, T. M. Makris, Biochem. Soc. Trans. 2018, 46, 183-196.
M. Pickl, S. Kurakin, F. G. Cantú Reinhard, P. Schmid, A. Pöcheim, C. K. Winkler, W. Kroutil, S. P. de Visser, K. Faber, ACS Catal. 2019, 9, 565-577.
M. Sivaraja, D. B. Goodin, M. Smith, B. M. Hoffman, Science 1989, 245, 738-740;
B. M. Hoffman, Acc. Chem. Res. 2003, 36, 522-529.
V. Fülöp, N. J. Watmough, S. J. Ferguson, Adv. Inorg. Chem. 2000, 51, 163-204;
P. R. Ortiz de Montellano, Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1992, 32, 89-107.
S. P. de Visser, J. Phys. Chem. A 2005, 109, 11050-11057.
M. T. Green, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 7939-7940;
F. Ogliaro, S. P. de Visser, S. Cohen, P. K. Sharma, S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2806-2817;
T. Kamachi, Y. Shiota, T. Ohta, K. Yoshizawa, Bull. Chem. Soc. Jpn. 2003, 76, 721-732;
M. Radoń, E. Broclawik, K. Pierloot, J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 898-908;
J. C. Schöneboom, H. Lin, N. Reuter, W. Thiel, S. Cohen, F. Ogliaro, S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8142-8151;
C. M. Bathelt, J. Zurek, A. J. Mulholland, J. N. Harvey, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12900-12908.
J. Rittle, M. T. Green, Science 2010, 330, 933-937.
S. Shaik, S. P. de Visser, F. Ogliaro, H. Schwarz, D. Schröder, Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 556-567.
W. Nam, Acc. Chem. Res. 2007, 40, 522-531;
Y. Watanabe, H. Nakajima, T. Ueno, Acc. Chem. Res. 2007, 40, 554-562.
M. Wirstam, M. R. A. Blomberg, P. E. M. Siegbahn, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 10178-10185.
H. Kuramochi, L. Noodleman, D. A. Case, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 11442-11451;
G. M. Jensen, S. W. Bunte, A. Warshel, D. B. Goodin, J. Phys. Chem. B 1998, 102, 8221-8228;
J. N. Harvey, C. M. Bathelt, A. J. Mulholland, J. Comput. Chem. 2006, 27, 1352-1362.
D. B. Goodin, D. E. McRee, Biochemistry 1993, 32, 3313-3324;
J. Hirst, S. K. Wilcox, J. Ai, P. Moëne-Loccoz, T. M. Loehr, D. B. Goodin, Biochemistry 2001, 40, 1274-1283.
R. Singh, R. E. Berry, F. Yang, H. Zhang, F. A. Walker, A. Ivancich, Biochemistry 2010, 49, 8857-8872.
N. Suzuki, T. Higuchi, Y. Urano, K. Kikuchi, H. Uekusa, Y. Ohashi, T. Uchida, T. Kitagawa, T. Nagano, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11571-11572;
S. Yoshioka, T. Tosha, S. Takahashi, K. Ishimori, H. Hori, I. Morishima, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14571-14579.
P. J. Mak, Y. Yang, S. Im, L. A. Waskell, J. R. Kincaid, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 10403-10407;
Angew. Chem. 2012, 124, 10549-10553.
R. Davydov, S. Im, M. Shanmugam, W. A. Gunderson, N. M. Pearl, B. M. Hoffman, L. Waskell, Biochemistry 2016, 55, 869-883.
F. Ogliaro, S. P. de Visser, S. Cohen, J. Kaneti, S. Shaik, ChemBioChem 2001, 2, 848-851;
S. P. de Visser, S. Shaik, P. K. Sharma, D. Kumar, W. Thiel, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15779-15788.
S. P. de Visser, F. Ogliaro, P. K. Sharma, S. Shaik, Angew. Chem. Int. Ed. 2002, 41, 1947-1951;
Angew. Chem. 2002, 114, 2027-2031;
S. P. de Visser, F. Ogliaro, P. K. Sharma, S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11809-11826.
J. T. Groves, G. E. Avaria-Neisser, K. M. Fish, M. Imachi, R. L. Kuczkowski, J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 3837-3838.
R. Lonsdale, J. N. Harvey, A. J. Mulholland, J. Phys. Chem. B 2010, 114, 1156-1162.
S. Shaik, S. P. de Visser, D. Kumar, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 11746-11749.
M. A. Rude, T. S. Baron, S. Brubaker, M. Alibhai, S. B. Del Cardayre, A. Schirmer, Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77, 1718-1727;
Y. Liu, C. Wang, J. Yan, W. Zhang, W. Guan, X. Lu, S. Li, Biotechnol. Biofuels 2014, 7, 28-40;
J. Belcher, K. J. McLean, S. Matthews, L. S. Woodward, K. Fisher, S. E. J. Rigby, D. R. Nelson, D. Potts, M. T. Baynham, D. A. Parker, D. Leys, A. W. Munro, J. Biol. Chem. 2014, 289, 6535-6550;
A. Dennig, M. Kuhn, S. Tassoti, A. Thiessenhusen, S. Gilch, T. Bülter, T. Haas, M. Hall, K. Faber, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 8819-8822;
Angew. Chem. 2015, 127, 8943-8946;
J. L. Grant, C. H. Hsieh, T. M. Makris, J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 4940-4943;
J. A. Amaya, C. D. Rutland, N. Leschinsky, T. M. Makris, Biochemistry 2018, 57, 344-353;
S. Matthews, J. D. Belcher, K. L. Tee, H. M. Girvan, K. J. McLean, S. E. J. Rigby, C. W. Levy, D. Leys, D. A. Parker, R. T. Blankley, A. W. Munro, J. Biol. Chem. 2017, 292, 5128-5143.
S. Shaik, D. Kumar, S. P. de Visser, A. Altun, W. Thiel, Chem. Rev. 2005, 105, 2279-2328;
A. R. Groenhof, A. W. Ehlers, K. Lammertsma, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6204-6209;
X. Huang, J. T. Groves, J. Biol. Inorg. Chem. 2017, 22, 185-207.
A. S. Faponle, M. G. Quesne, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2016, 22, 5478-5483.
A. Eichler, Ł. Gricman, S. Herter, P. P. Kelly, N. J. Turner, J. Pleiss, S. L. Flitsch, ChemBioChem 2016, 17, 426-432;
P. P. Kelly, A. Eichler, S. Herter, D. C. Kranz, N. J. Turner, S. L. Flitsch, Beilstein J. Org. Chem. 2015, 11, 1713-1720.
E. I. Solomon, T. C. Brunold, M. I. Davis, J. N. Kemsley, S.-K. Lee, N. Lehnert, F. Neese, A. J. Skulan, Y.-S. Yang, J. Zhou, Chem. Rev. 2000, 100, 235-349;
T. D. H. Bugg, Curr. Opin. Chem. Biol. 2001, 5, 550-555;
M. J. Ryle, R. P. Hausinger, Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 193-201;
C. Krebs, D. G. Fujimori, C. T. Walsh, J. M. Bollinger, Jr., Acc. Chem. Res. 2007, 40, 484-492;
M. R. A. Blomberg, T. Borowski, F. Himo, R.-Z. Liao, P. E. M. Siegbahn, Chem. Rev. 2014, 114, 3601-3658.
K. Gorres, R. T. Raines, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2010, 45, 106-124;
M. A. McDonough, V. Li, E. Flashman, R. Chowdhury, C. Mohr, B. M. Lienard, J. Zondlo, N. J. Oldham, I. J. Clifton, J. Lewis, L. A. McNeill, R. J. Kurzeja, K. S. Hewitson, E. Yang, S. Jordan, R. S. Syed, C. J. Schofield, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 9814-9819;
S. C. Flagg, N. Giri, S. Pektas, M. J. Maroney, M. J. Knapp, Biochemistry 2012, 51, 6654-6666;
J. A. Hangasky, E. Saban, M. J. Knapp, Biochemistry 2013, 52, 1594-1602;
M. K. Koski, R. Hieta, M. Hirsilä, A. Rönkä, J. Myllyharju, R. K. Wierenga, J. Biol. Chem. 2009, 284, 25290-25301.
M. H. Stipanuk, Annu. Rev. Nutr. 2004, 24, 539-577;
G. D. Straganz, B. Nidetzky, ChemBioChem 2006, 7, 1536-1548;
C. A. Joseph, M. J. Maroney, Chem. Commun. 2007, 3338-3349;
D. Buongiorno, G. D. Straganz, Coord. Chem. Rev. 2013, 257, 541-563;
M. Fellner, E. Siakkou, A. S. Faponle, E. P. Tchesnokov, S. P. de Visser, S. M. Wilbanks, G. N. L. Jameson, J. Biol. Inorg. Chem. 2016, 21, 501-510.
L. Que, Jr., Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 182-184;
E. G. Kovaleva, J. D. Lipscomb, Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 186-193;
P. C. A. Bruijnincx, G. van Koten, R. J. M. Klein Gebbink, Chem. Soc. Rev. 2008, 37, 2716-2744.
T. D. H. Bugg, S. Ramaswamy, Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 134-140;
A. Karlsson, J. V. Parales, R. E. Parales, D. T. Gibson, H. Eklund, S. Ramaswamy, Science 2003, 299, 1039-1042;
E. G. Kovaleva, M. B. Neibergall, S. Chakrabarty, J. D. Lipscomb, Acc. Chem. Res. 2007, 40, 475-483;
P. E. M. Siegbahn, F. Haeffner, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8919-8932.
A. Miłaczewska, E. Kot, J. A. Amaya, T. M. Makris, M. Zając, J. Korecki, A. Chumakov, B. Trzewik, S. Kędracka-Krok, W. Minor, M. Chruszcz, T. Borowski, Chem. Eur. J. 2018, 24, 5225-5237.
J. M. Bollinger, Jr., J. C. Price, L. M. Hoffart, E. W. Barr, C. Krebs, Eur. J. Inorg. Chem. 2004, 4245-4254;
H. J. Kulik, C. L. Drennan, J. Biol. Chem. 2013, 288, 11233-11241.
J. C. Price, E. W. Barr, B. Tirupati, J. M. Bollinger, Jr., C. Krebs, Biochemistry 2003, 42, 7497-7508;
D. A. Proshlyakov, T. F. Henshaw, G. R. Monterosso, M. J. Ryle, R. P. Hausinger, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1022-1023;
P. J. Riggs-Gelasco, J. C. Price, R. B. Guyer, J. H. Brehm, E. W. Barr, J. M. Bollinger, Jr., C. Krebs, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8108-8109.
M. L. Matthews, C. M. Krest, E. W. Barr, F. H. Vaillancourt, C. T. Walsh, M. T. Green, C. Krebs, J. M. Bollinger, Jr., Biochemistry 2009, 48, 4331-4343;
M. L. Neidig, C. D. Brown, K. M. Light, D. Galonić Fujimori, E. M. Nolan, J. C. Price, E. W. Barr, J. M. Bollinger, Jr., C. Krebs, C. T. Walsh, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14224-14231;
D. Galonić Fujimori, E. W. Barr, M. L. Matthews, G. M. Koch, J. R. Yonce, C. T. Walsh, J. M. Bollinger, Jr., C. Krebs, P. J. Riggs-Gelasco, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13408-13409.
B. Karamzadeh, D. Kumar, G. N. Sastry, S. P. de Visser, J. Phys. Chem. A 2010, 114, 13234-13243.
A. Timmins, M. Saint-André, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 9855-9866.
W.-C. Chang, J. Li, J. L. Lee, A. A. Cronican, Y. Guo, J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 10390-10393;
Z. Wojdyla, T. Borowski, J. Biol. Inorg. Chem. 2018, 23, 795-808.
See, for example:
W. Yan, H. Song, F. Song, Y. Guo, C.-H. Wu, A. Her, Y. Pu, S. Wang, N. Naowarojna, A. Weitz, M. P. Hendrich, C. E. Costello, L. Zhang, P. Liu, Y. J. Zhang, Nature 2015, 527, 539-544;
V. Siitonen, B. Selvaraj, L. Niiranen, Y. Lindqvist, G. Schneider, M. Metsä-Ketelä, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 5251-5256;
J.-L. Huang, Y. Tang, C.-P. Yu, D. Sanyal, X. Jia, X. Liu, Y. Guo, W.-c. Chang, Biochemistry 2018, 57, 1838-1841;
C.-P. Yu, Y. Tang, L. Cha, S. Milikisiyants, T. I. Smirnova, A. I. Smirnov, Y. Guo, W.-C. Chang, J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 15190-15193;
C. R. Zwick III, H. Renata, J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 1165-1169.
B. K. Hubbard, M. G. Thomas, C. T. Walsh, Chem. Biol. 2000, 7, 931-942;
A. Wójcik, E. Broclawik, P. E. M. Siegbahn, T. Borowski, Biochemistry 2012, 51, 9570-9580.
S. M. Pratter, C. Konstantinovics, C. L. M. DiGiuro, E. Leitner, D. Kumar, S. P. de Visser, G. Grogan, G. D. Straganz, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 9677-9681;
Angew. Chem. 2013, 125, 9859-9863.
A. S. Faponle, F. P. Seebeck, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 9259-9270.
R. Burn, L. Misson, M. Meury, F. P. Seebeck, Angew. Chem. Int. Ed. 2017, 56, 12508-12511;
Angew. Chem. 2017, 129, 12682-12685;
A. R. Stampfli, K. V. Goncharenko, M. Meury, B. N. Dubey, T. Schirmer, F. P. Seebeck, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 5275-5285.
E. A. C. Bushnell, G. B. Fortowsky, J. W. Gauld, Inorg. Chem. 2012, 51, 13351-13356;
W.-J. Wei, P. E. M. Siegbahn, R.-Z. Liao, Inorg. Chem. 2017, 56, 3589-3599.
S. Aluri, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14846-14847;
D. Kumar, W. Thiel, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 3869-3882.
K. V. Goncharenko, A. Vit, W. Blankenfeldt, F. P. Seebeck, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 2821-2824;
Angew. Chem. 2015, 127, 2863-2866.
R. K. Bruick, S. L. McKnight, Science 2001, 294, 1337-1340;
A. Seifert, D. M. Katschinski, S. Tonack, B. Fischer, A. N. Santos, Chem. Res. Toxicol. 2008, 21, 341-348;
S. P. de Visser, Chem. Rec. 2018, 18, 1501-1516;
M. I. Abboud, R. Chowdhury, I. K. H. Leung, K. Lippl, C. Loenarz, T. D. W. Claridge, C. J. Schofield, ChemBioChem 2018, 19, 2262-2267;
M. I. Abboud, T. E. McAllister, I. K. H. Leung, R. Chowdhury, C. Jorgensen, C. Domene, J. Mecinović, K. Lippl, R. L. Hancock, R. J. Hopkinson, A. Kawamura, T. D. W. Claridge, C. J. Schofield, Chem. Commun. 2018, 54, 3130-3133;
H. van der Wel, J. M. Johnson, Y. Xu, C. V. Karunaratne, K. D. Wilson, Y. Vohra, G.-J. Boons, C. M. Taylor, B. Bendiak, C. M. West, Biochemistry 2011, 50, 1700-1713.
L. M. Hoffart, E. W. Barr, R. B. Guyer, J. M. Bollinger, Jr., C. Krebs, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 14738-14743.
M. D. White, E. Flashman, Curr. Opin. Chem. Biol. 2016, 31, 126-135;
R. W. D. Welford, I. J. Clifton, J. J. Turnbull, S. C. Wilson, C. J. Schofield, Org. Biomol. Chem. 2005, 3, 3117-3126.
S. Ghafoor, A. Mansha, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 20278-20292.
S. C. Trewick, T. F. Henshaw, R. P. Hausinger, T. Lindahl, B. Sedgwick, Nature 2002, 419, 174-178;
P. Ø. Falnes, R. F. Johansen, E. Seeberg, Nature 2002, 419, 178-182;
P. J. O'Brien, Chem. Rev. 2006, 106, 720-752;
C. Yi, C. G. Yang, C. He, Acc. Chem. Res. 2009, 42, 519-529.
J. R. O'Brien, D. J. Schuller, V. S. Yang, B. D. Dillard, W. N. Lanzilotta, Biochemistry 2003, 42, 5547-5554;
P. Lukat, Y. Katsuyama, S. Wenzel, T. Binz, C. König, W. Blankenfeldt, M. Brönstrupe, R. Müller, Chem. Sci. 2017, 8, 7521-7527;
L. J. Rajakovich, M.-E. Pandelia, A. J. Mitchell, W.-C. Chang, B. Zhang, A. K. Boal, C. Krebs, J. M. Bollinger, Jr., Biochemistry 2019, 58, 1627-1647.
S. Martinez, M. Fellner, C. Q. Herr, A. Ritchie, J. Hu, R. P. Hausinger, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 11980-11988.
J. Xue, J. Lu, W. Lai, Phys. Chem. Chem. Phys. 2019, 21, 9957-9968.
S. Martinez, R. P. Hausinger, Biochemistry 2016, 55, 5989-5999;
C. Eckert, W. Xu, W. Xiong, S. Lynch, J. Ungerer, L. Tao, R. Gill, P.-C. Maness, J. Yu, Biotechnol. Biofuels 2014, 7, 33-45;
Z. Zhang, T. J. Smart, H. Choi, F. Hardy, C. T. Lohans, M. I. Abboud, M. S. W. Richardson, R. S. Paton, M. A. McDonough, C. J. Schofield, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 4667-4672.
T. Borowski, A. Bassan, P. E. M. Siegbahn, Chem. Eur. J. 2004, 10, 1031-1041;
S. P. de Visser, Chem. Commun. 2007, 171-173;
A. V. Nemukhin, I. A. Topol, R. E. Cachau, S. K. Burt, Theor. Chem. Acc. 2006, 115, 348-353;
G. Cicero, C. Carbonera, K. Valegård, J. Hajdu, I. Andersson, G. Ranghino, Int. J. Quantum Chem. 2007, 107, 1514-1522;
M. G. Quesne, R. Latifi, L. E. Gonzalez-Ovalle, D. Kumar, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2014, 20, 435-446;
N. Zeb, M. H. Rashid, M. Q. E. Mubarak, S. Ghafoor, S. P. de Visser, J. Inorg. Biochem. 2019, 198, 110728.
S. P. de Visser, Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45, 1790-1793;
Angew. Chem. 2006, 118, 1822-1825;
S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9813-9824;
S. Sinnecker, N. Svensen, E. W. Barr, S. Ye, J. M. Bollinger, Jr., F. Neese, C. Krebs, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6168-6179;
E. Godfrey, C. S. Porro, S. P. de Visser, J. Phys. Chem. A 2008, 112, 2464-2468;
R. Latifi, M. Bagherzadeh, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2009, 15, 6651-6662;
H. Chen, W. Lai, J. Yao, S. Shaik, J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 3049-3053;
A. Wójcik, M. Radoń, T. Borowski, J. Phys. Chem. A 2016, 120, 1261-1274;
B. K. Mai, Y. Kim, Inorg. Chem. 2016, 55, 3844-3852;
A. Ansari, A. Kaushik, G. Rajaraman, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 4235-4249.
S. Aloi, C. G. Davies, P. A. Karplus, S. M. Wilbanks, G. N. L. Jameson, Biochemistry 2019, 58, 2398-2407.
C. M. Driggers, R. B. Cooley, B. Sankaran, L. L. Hirschberger, M. H. Stipanuk, P. A. Karplus, J. Mol. Biol. 2013, 425, 3121-3136.
E. P. Tchesnokov, M. Fellner, E. Siakkou, T. Kleffmann, L. W. Martin, S. Aloi, I. L. Lamont, S. M. Wilbanks, G. N. L. Jameson, J. Biol. Chem. 2015, 290, 24424-24437.
A. Butler, M. Sandy, Nature 2009, 460, 848-854;
K.-H. van Pee, C. Dong, S. Flecks, J. Naismith, E. P. Patallo, T. Wage, Adv. Appl. Microbiol. 2006, 59, 127-157;
F. H. Vaillancourt, E. Yeh, D. A. Vosburg, S. Garneaur-Tsodikova, C. T. Walsh, Chem. Rev. 2006, 106, 3364-3378;
J. Lantham, E. Brandenburger, S. A. Shepherd, B. R. K. Menon, J. Micklefield, Chem. Rev. 2018, 118, 232-269;
A. Timmins, S. P. de Visser, Catalysts 2018, 8, 314.
S. P. de Visser, R. Latifi, J. Phys. Chem. B 2009, 113, 12-14;
S. Pandian, M. A. Vincent, I. H. Hillier, N. A. Burton, Dalton Trans. 2009, 6201-6207;
H. J. Kulik, L. C. Blasiak, N. Marzari, C. L. Drennan, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 14426-14433;
T. Borowski, H. Noack, M. Radoń, K. Zych, P. E. M. Siegbahn, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12887-12898;
J. Huang, C. Li, B. Wang, D. A. Sharon, W. Wu, S. Shaik, ACS Catal. 2016, 6, 2694-2704.
A. Timmins, N. J. Fowler, J. Warwicker, G. D. Straganz, S. P. de Visser, Front. Chem. 2018, 6, 513.
A. V. Ramaswamy, C. M. Sorrels, W. H. Gerwick, J. Nat. Prod. 2007, 70, 1977-1986;
S. M. Pratter, J. Ivkovic, R. Birner-Gruenberger, R. Breinbauer, K. Zangger, G. D. Straganz, ChemBioChem 2014, 15, 567-574;
S. M. Pratter, K. M. Light, E. I. Solomon, G. D. Straganz, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 9385-9395.
S. Shaik, S. Cohen, S. P. de Visser, P. K. Sharma, D. Kumar, S. Kozuch, F. Ogliaro, D. Danovich, Eur. J. Inorg. Chem. 2004, 207-226;
S. Shaik, D. Kumar, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10128-10140;
X.-X. Li, V. Postils, W. Sun, A. S. Faponle, M. Solà, Y. Wang, W. Nam, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2017, 23, 6406-6418.
D. Kumar, L. Tahsini, S. P. de Visser, H. Y. Kang, S. J. Kim, W. Nam, J. Phys. Chem. A 2009, 113, 11713-11722;
M. G. Quesne, S. P. de Visser, J. Biol. Inorg. Chem. 2012, 17, 841-852;
L. Ji, A. S. Faponle, M. G. Quesne, M. A. Sainna, J. Zhang, A. Franke, D. Kumar, R. van Eldik, W. Liu, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2015, 21, 9083-9092.
S. Sahu, L. R. Widger, M. G. Quesne, S. P. de Visser, H. Matsumura, P. Moënne-Loccoz, M. A. Siegler, D. P. Goldberg, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 10590-10593;
E. A. Hill, A. C. Weitz, E. Onderko, A. Romero-Rivera, Y. Guo, M. Swart, E. L. Bominaar, M. T. Green, M. P. Hendrich, D. C. Lacy, A. S. Borovik, J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 13143-13146;
T. M. Pangia, V. Yadav, E. F. Gérard, Y.-T. Lin, S. P. de Visser, G. N. L. Jameson, D. P. Goldberg, Inorg. Chem. 2019, 58, 9557-9561;
M. Q. E. Mubarak, S. P. de Visser, Inorg. Chem. 2019, 58, 15741-15750.