3D Bioprinting of Engineered Tissue Flaps with Hierarchical Vessel Networks (VesselNet) for Direct Host-To-Implant Perfusion.
Animals
Biomimetic Materials
/ chemistry
Bioprinting
/ methods
Collagen Type I
/ chemistry
Endothelial Cells
/ cytology
Femoral Artery
/ surgery
Humans
Hydrogels
/ chemistry
Ink
Male
Methacrylates
/ chemistry
Polymers
/ chemistry
Printing, Three-Dimensional
Prostheses and Implants
Rats
Rats, Sprague-Dawley
Stem Cells
/ cytology
Tissue Engineering
Tissue Scaffolds
/ chemistry
3D bioprinting
ECM bioink
engineered flap
personalized medicine
tissue engineering
vascularization
Journal
Advanced materials (Deerfield Beach, Fla.)
ISSN: 1521-4095
Titre abrégé: Adv Mater
Pays: Germany
ID NLM: 9885358
Informations de publication
Date de publication:
Oct 2021
Oct 2021
Historique:
revised:
28
07
2021
received:
07
04
2021
pubmed:
13
9
2021
medline:
8
2
2022
entrez:
12
9
2021
Statut:
ppublish
Résumé
Engineering hierarchical vasculatures is critical for creating implantable functional thick tissues. Current approaches focus on fabricating mesoscale vessels for implantation or hierarchical microvascular in vitro models, but a combined approach is yet to be achieved to create engineered tissue flaps. Here, millimetric vessel-like scaffolds and 3D bioprinted vascularized tissues interconnect, creating fully engineered hierarchical vascular constructs for implantation. Endothelial and support cells spontaneously form microvascular networks in bioprinted tissues using a human collagen bioink. Sacrificial molds are used to create polymeric vessel-like scaffolds and endothelial cells seeded in their lumen form native-like endothelia. Assembling endothelialized scaffolds within vascularizing hydrogels incites the bioprinted vasculature and endothelium to cooperatively create vessels, enabling tissue perfusion through the scaffold lumen. Using a cuffing microsurgery approach, the engineered tissue is directly anastomosed with a rat femoral artery, promoting a rich host vasculature within the implanted tissue. After two weeks in vivo, contrast microcomputer tomography imaging and lectin perfusion of explanted engineered tissues verify the host ingrowth vasculature's functionality. Furthermore, the hierarchical vessel network (VesselNet) supports in vitro functionality of cardiomyocytes. Finally, the proposed approach is expanded to mimic complex structures with native-like millimetric vessels. This work presents a novel strategy aiming to create fully-engineered patient-specific thick tissue flaps.
Identifiants
pubmed: 34510579
doi: 10.1002/adma.202102661
doi:
Substances chimiques
Collagen Type I
0
Hydrogels
0
Methacrylates
0
Polymers
0
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2102661Subventions
Organisme : European Union's Horizon 2020 Research and Innovation Programme
ID : 818808
Organisme : Czech Science Foundation
ID : GA18-05510S
Organisme : European Research Council
Pays : International
Informations de copyright
© 2021 The Authors. Advanced Materials published by Wiley-VCH GmbH.
Références
J. R. Levick, in An Introduction to Cardiovascular Physiology (Ed: J. R. Levick), Elsevier, London 1991, p. 1.
E. C. Novosel, C. Kleinhans, P. J. Kluger, Adv. Drug Delivery Rev. 2011, 63, 300.
H. H. G. Song, R. T. Rumma, C. K. Ozaki, E. R. Edelman, C. S. Chen, Cell Stem Cell 2018, 22, 340.
S. Levenberg, J. Rouwkema, M. Macdonald, E. S. Garfein, D. S. Kohane, D. C. Darland, R. Marini, C. A. van Blitterswijk, R. C. Mulligan, P. A. D'Amore, R. Langer, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 879.
J. Rouwkema, A. Khademhosseini, N. C. Rivron, C. A. van Blitterswijk, A. Khademhosseini, Trends Biotechnol. 2016, 34, 733.
O. Caspi, A. Lesman, Y. Basevitch, A. Gepstein, G. Arbel, I. H. M. Habib, L. Gepstein, S. Levenberg, Circ. Res. 2007, 100, 263.
T. Osaki, V. Sivathanu, R. D. Kamm, Sci. Rep. 2018, 8, 5168.
A. Sobrino, D. T. T. Phan, R. Datta, X. Wang, S. J. Hachey, M. Romero-López, E. Gratton, A. P. Lee, S. C. George, C. C. W. Hughes, Sci. Rep. 2016, 6, 31589.
M. L. Kutys, W. J. Polacheck, M. K. Welch, K. A. Gagnon, T. Koorman, S. Kim, L. Li, A. I. McClatchey, C. S. Chen, Nat. Commun. 2020, 11, 337.
B. Palikuqi, D.-H. T. Nguyen, G. Li, R. Schreiner, A. F. Pellegata, Y. Liu, D. Redmond, F. Geng, Y. Lin, J. M. Gómez-Salinero, M. Yokoyama, P. Zumbo, T. Zhang, B. Kunar, M. Witherspoon, T. Han, A. M. Tedeschi, F. Scottoni, S. M. Lipkin, L. Dow, O. Elemento, J. Z. Xiang, K. Shido, J. R. Spence, Q. J. Zhou, R. E. Schwartz, P. De Coppi, S. Y. Rabbany, S. Rafii, Nature 2020, 585, 426.
S. Landau, A. A. Szklanny, G. C. Yeo, Y. Shandalov, E. Kosobrodova, A. S. Weiss, S. Levenberg, Biomaterials 2017, 122, 72.
S. Ben-Shaul, S. Landau, U. Merdler, S. Levenberg, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 2955.
J. D. Baranski, R. R. Chaturvedi, K. R. Stevens, J. Eyckmans, B. Carvalho, R. D. Solorzano, M. T. Yang, J. S. Miller, S. N. Bhatia, C. S. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 7586.
T. Mirabella, J. W. Macarthur, D. Cheng, C. K. Ozaki, Y. J. Woo, M. T. Yang, C. S. Chen, Nat. Biomed. Eng. 2017, 1, 0083.
D.-H. T. Nguyen, S. C. Stapleton, M. T. Yang, S. S. Cha, C. K. Choi, P. A. Galie, C. S. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 6712.
X. Wang, D. T. T. Phan, A. Sobrino, S. C. George, C. C. W. Hughes, A. P. Lee, Lab Chip 2016, 16, 282.
S. Kim, H. Lee, M. Chung, N. L. Jeon, Lab Chip 2013, 13, 1489.
D. Rosenfeld, S. Landau, Y. Shandalov, N. Raindel, A. Freiman, E. Shor, Y. Blinder, H. H. Vandenburgh, D. J. Mooney, S. Levenberg, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 3215.
S. Landau, S. Ben-Shaul, S. Levenberg, Adv. Sci. 2018, 5, 1800506.
S. Kim, M. Chung, J. Ahn, S. Lee, N. L. Jeon, Lab Chip 2016, 16, 4189.
S. Raghavan, C. M. Nelson, J. D. Baranski, E. Lim, C. S. Chen, Tissue Eng., Part A 2010, 16, 2255.
A. A. A. Szklanny, L. Debbi, U. Merdler, D. Neale, A. Muñiz, B. Kaplan, S. Guo, J. Lahann, S. Levenberg, Adv. Funct. Mater. 2019, 30, 1901335.
L. Gui, L. E. Niklason, Curr. Opin. Chem. Eng. 2014, 3, 68.
S. L. M. Dahl, A. P. Kypson, J. H. Lawson, J. L. Blum, J. T. Strader, Y. Li, R. J. Manson, W. E. Tente, L. DiBernardo, M. T. Hensley, R. Carter, T. P. Williams, H. L. Prichard, M. S. Dey, K. G. Begelman, L. E. Niklason, Sci. Transl. Med. 2011, 3, 68ra9.
J. Luo, L. Qin, L. Zhao, L. Gui, M. W. Ellis, Y. Huang, M. H. Kural, J. A. Clark, S. Ono, J. Wang, Y. Yuan, S. M. Zhang, X. Cong, G. Li, M. Riaz, C. Lopez, A. Hotta, S. Campbell, G. Tellides, A. Dardik, L. E. Niklason, Y. Qyang, Cell Stem Cell 2020, 26, 251.
P. Gutowski, S. M. Gage, M. Guziewicz, M. Ilzecki, A. Kazimierczak, R. D. Kirkton, L. E. Niklason, A. Pilgrim, H. L. Prichard, S. Przywara, R. Samad, B. Tente, J. Turek, W. Witkiewicz, N. Zapotoczny, T. Zubilewicz, J. H. Lawson, in Journal of Vascular Surgery, Vol. 72, Mosby Inc., Maryland Heights 2020, p. 1247.
Y. C. Jiang, L. Jiang, A. Huang, X. F. Wang, Q. Li, L. S. Turng, Mater. Sci. Eng., C 2017.
R. D. Kirkton, M. Santiago-Maysonet, J. H. Lawson, W. E. Tente, S. L. M. Dahl, L. E. Niklason, H. L. Prichard, Sci. Transl. Med. 2019, 11, eaau6934
J. H. Lawson, M. H. Glickman, M. Ilzecki, T. Jakimowicz, A. Jaroszynski, E. K. Peden, A. J. Pilgrim, H. L. Prichard, M. Guziewicz, S. Przywara, J. Szmidt, J. Turek, W. Witkiewicz, N. Zapotoczny, T. Zubilewicz, L. E. Niklason, Lancet 2016, 387, 2026.
B. Kaplan, U. Merdler, A. A. Szklanny, I. Redenski, S. Guo, Z. Bar-Mucha, N. Michael, S. Levenberg, Biomaterials 2020, 251, 120062.
K. R. Bittner, J. M. Jiménez, S. R. Peyton, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 1901459.
H. Stein, M. Wilensky, Y. Tsafrir, M. Rosenthal, R. Amir, T. Avraham, K. Ofir, O. Dgany, A. Yayon, O. Shoseyov, Biomacromolecules 2009, 10, 2640.
O. Shoseyov, Y. Posen, F. Grynspan, Tissue Eng., Part A 2013, 19, 1527.
S. Guo, I. Redenski, S. Landau, A. Szklanny, U. Merdler, S. Levenberg, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 2000974.
I. Redenski, S. Guo, M. Machour, A. Szklanny, S. Landau, B. Kaplan, R. I. Lock, Y. Gabet, D. Egozi, G. Vunjak-Novakovic, S. Levenberg, Adv. Funct. Mater. 2021, 2008687, https://doi.org/10.1002/adfm.202008687.
G. L. Ying, N. Jiang, S. Maharjan, Y. X. Yin, R. R. Chai, X. Cao, J. Z. Yang, A. K. Miri, S. Hassan, Y. S. Zhang, Adv. Mater. 2018, 30, 1805460.
Y. J. Blinder, A. Freiman, N. Raindel, D. J. Mooney, S. Levenberg, Sci. Rep. 2015, 5, 17840.
C. F. Guimarães, L. Gasperini, A. P. Marques, R. L. Reis, Nat. Rev. Mater. 2020, 5, 351.
A. Lee, A. R. Hudson, D. J. Shiwarski, J. W. Tashman, T. J. Hinton, S. Yerneni, J. M. Bliley, P. G. Campbell, A. W. Feinberg, Science 2019, 365, 482.
N. A. Mikirova, J. J. Casciari, N. H. Riordan, J. Angiog. Res. 2010, 2, 2.
F. Iqbal, P. Szaraz, M. Librach, A. Gauthier-Fisher, C. L. Librach, Stem Cell Res. Ther. 2017, 8, 184.
K. M. Malinda, Methods Mol. Biol. 2009, 467, 287.
M. Potente, H. Gerhardt, P. Carmeliet, Cell 2011, 146, 873.
N. P. Talele, J. Fradette, J. E. Davies, A. Kapus, B. Hinz, Stem Cell Rep. 2015, 4, 1016.
K. G. Battiston, J. W. C. Cheung, D. Jain, J. P. Santerre, Biomaterials 2014, 35, 4465.
J. Nam, Y. Huang, S. Agarwal, J. Lannutti, Tissue Eng. 2007, 13, 2249.
C. F. Buchanan, S. S. Verbridge, P. P. Vlachos, M. N. Rylander, Cell Adhes. Migr. 2014, 8, 517.
M. J. Levesque, R. M. Nerem, J. Biomech. Eng. 1985, 107, 341.
R. K. Jain, P. Au, J. Tam, D. G. Duda, D. Fukumura, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 821.
R. Hallmann, N. Horn, M. Selg, O. Wendler, F. Pausch, L. M. Sorokin, Physiol. Rev. 2005, 85, 979.
G. Yang, B. Mahadik, J. Y. Choi, J. P. Fisher, Prog. Biomed. Eng. 2020, 2, 012002.
F. Opitz, K. Schenke-Layland, T. U. Cohnert, B. Starcher, K. J. Halbhuber, D. P. Martin, U. A. Stock, Cardiovasc. Res. 2004, 63, 719.
N. van Gastel, S. Stegen, G. Eelen, S. Schoors, A. Carlier, V. W. Daniëls, N. Baryawno, D. Przybylski, M. Depypere, P. J. Stiers, D. Lambrechts, R. Van Looveren, S. Torrekens, A. Sharda, P. Agostinis, D. Lambrechts, F. Maes, J. V. Swinnen, L. Geris, H. Van Oosterwyck, B. Thienpont, P. Carmeliet, D. T. Scadden, G. Carmeliet, Nature 2020, 579, 111.
P. W. Burridge, E. Matsa, P. Shukla, Z. C. Lin, J. M. Churko, A. D. Ebert, F. Lan, S. Diecke, B. Huber, N. M. Mordwinkin, J. R. Plews, O. J. Abilez, B. Cui, J. D. Gold, J. C. Wu, Nat. Methods 2014, 11, 855.
Y. M. Tallini, M. Ohkura, B. R. Choi, G. Ji, K. Imoto, R. Doran, J. Lee, P. Plan, J. Wilson, H. B. Xin, A. Sanbe, J. Gulick, J. Mathai, J. Robbins, G. Salama, J. Nakai, M. I. Kotlikoff, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 4753.
H. Zeng, J. Wang, H. Clouse, A. Lagrutta, Appl. In Vitro Toxicol. 2020, 6.
K. Ronaldson-Bouchard, S. P. Ma, K. Yeager, T. Chen, L. Song, D. Sirabella, K. Morikawa, D. Teles, M. Yazawa, G. Vunjak-Novakovic, Nature 2018, 556, 239.
I. Goldfracht, Y. Efraim, R. Shinnawi, E. Kovalev, I. Huber, A. Gepstein, G. Arbel, N. Shaheen, M. Tiburcy, W. H. Zimmermann, M. Machluf, L. Gepstein, Acta Biomater. 2019, 92, 145.
NIH, Phantom Coronary Artery Models | NIH 3D Print Exchange. 2019.
R. Monahan-Earley, A. M. Dvorak, W. C. Aird, J. Thromb. Haemostasis. 2013, 11, 46.
T. Osaki, V. Sivathanu, R. D. Kamm, Biomaterials 2018, 156, 65.
W. Song, A. Chiu, L.-H. Wang, R. E. Schwartz, B. Li, N. Bouklas, D. T. Bowers, D. An, S. H. Cheong, J. A. Flanders, Y. Pardo, Q. Liu, X. Wang, V. K. Lee, G. Dai, M. Ma, Nat. Commun. 2019, 10, 4602.
J. Gopinathan, I. Noh, Biomater. Res. 2018, 22, 11.
H. N. Chia, B. M. Wu, J. Biol. Eng. 2015, 9, 4.
S. V. Murphy, A. Atala, Nat. Biotechnol. 2014, 32, 773.
A. Skardal, M. Devarasetty, H. W. Kang, I. Mead, C. Bishop, T. Shupe, S. J. Lee, J. Jackson, J. Yoo, S. Soker, A. Atala, Acta Biomater. 2015, 25, 24.
G. A. Di Lullo, S. M. Sweeney, J. Körkkö, L. Ala-Kokko, J. D. San Antonio, J. Biol. Chem. 2002, 277, 4223.
A. Lesman, J. Koffler, R. Atlas, Y. J. Blinder, Z. Kam, S. Levenberg, Biomaterials 2011, 32, 7856.
D. C. Watts, in Biomaterials Science: An Introduction to Materials: Third Edition, Elsevier Inc., New York 2013, p. 889.
N. C. Rivron, E. J. Vrij, J. Rouwkema, S. Le Gac, A. van den Berg, R. K. Truckenmuller, C. A. van Blitterswijk, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 6886.
G. J. Pagan-Diaz, K. P. Ramos-Cruz, R. Sam, M. E. Kandel, O. Aydin, T. M. A. Saif, G. Popescu, R. Bashir, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 25932.
D. B. Kolesky, K. A. Homan, M. A. Skylar-Scott, J. A. Lewis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 3179.
N. Noor, A. Shapira, R. Edri, I. Gal, L. Wertheim, T. Dvir, Adv. Sci. 2019, 6, 1900344.
N. E. Fedorovich, E. Kuipers, D. Gawlitta, W. J. A. Dhert, J. Alblas, Tissue Eng., Part A 2011, 17, 2473.
I. Karakurt, L. Lin, Curr. Opin. Chem. Eng. 2020, 28, 134.
H. Zahedmanesh, C. Lally, Biomech. Model. Mechanobiol. 2012, 11, 363.
B. Dhandayuthapani, Y. Yoshida, T. Maekawa, D. S. Kumar, Int. J. Polym. Sci. 2011, 2011, 1389.
A. C. Vion, T. Perovic, C. Petit, I. Hollfinger, E. Bartels-Klein, E. Frampton, E. Gordon, L. Claesson-Welsh, H. Gerhardt, Front. Physiol. 2021, 11, 1743.
U. M. Sonmez, Y.a-W. Cheng, S. C. Watkins, B. L. Roman, L. A. Davidson, Lab Chip 2020, 20, 4373.
K. H. K. Wong, J. M. Chan, R. D. Kamm, J. Tien, Annu. Rev. Biomed. Eng. 2012, 14, 205.
A. H. Fong, M. Romero-López, C. M. Heylman, M. Keating, D. Tran, A. Sobrino, A. Q. Tran, H. H. Pham, C. Fimbres, P. D. Gershon, E. L. Botvinick, S. C. George, C. C. W. Hughes, Tissue Eng., Part A 2016, 22, 1016.
H. G. Song, A. Lammers, S. Sundaram, L. Rubio, A. X. Chen, L. Li, J. Eyckmans, S. N. Bhatia, C. S. Chen, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2003777.
L. Debbi, B. Zohar, Y. Shandalov, S. Levenberg, bioRxiv 2020, 2020.07.07.190900.
B. Zhang, M. Montgomery, M. D. Chamberlain, S. Ogawa, A. Korolj, A. Pahnke, L. A. Wells, S. Masse, J. Kim, L. Reis, A. Momen, S. S. Nunes, A. R. Wheeler, K. Nanthakumar, G. Keller, M. V. Sefton, M. Radisic, Nat. Mater. 2016, 15, 669.
E. S. Trindade, C. Oliver, M. C. Jamur, H. A. O. Rocha, C. R. C. Franco, R. I. Bouças, T. R. Jarrouge, M. A. S. Pinhal, I. L. S. Tersariol, T. C. Gouvêa, C. P. Dietrich, H. B. Nader, J. Cell. Physiol. 2008, 217, 328.
A. Onishi, K. St Ange, J. S. Dordick, R. J. Linhardt, Front. Biosci. 2016, 21, 1372.
W. K. Ovalle, P. C. Nahirney, Netter's Essential Histology, 3rd ed. (Ed: F. H. Netter), Elsevier, New York 2008.
T. Su, G. Stanley, R. Sinha, G. D'Amato, S. Das, S. Rhee, A. H. Chang, A. Poduri, B. Raftrey, T. T. Dinh, W. A. Roper, G. Li, K. E. Quinn, K. M. Caron, S. Wu, L. Miquerol, E. C. Butcher, I. Weissman, S. Quake, K. Red-Horse, Nature 2018, 559, 356.
S. Ghanavati, L. X. Yu, J. P. Lerch, J. G. Sled, J. Neurosci. Methods 2014, 221, 70.
S. Beyer, A. Blocki, M. C. Y. Cheung, Z. H. Y. Wan, B. Mehrjou, R. D. Kamm, Life 2021, 11, 179.
G. B. Lim, Nat. Rev. Cardiol. 2020, 17, 759.
S. Lee, E. S. Sani, A. R. Spencer, Y. Guan, A. S. Weiss, N. Annabi, Adv. Mater. 2020, 32, 2003915.
K. Schleimer, J. Grommes, A. Greiner, H. Jalaie, J. Kalder, S. Langer, T. A. Koeppel, M. Jacobs, M. Kokozidou, J. Visualized Exp. 2012, e4124.