The Tricarboxylic Acid Cycle as a Central Regulator of the Rate of Aging: Implications for Metabolic Interventions.
DNA methylation
DNA repair
aspartate
autophagy
hypoxia
succinate
Journal
Advanced biology
ISSN: 2701-0198
Titre abrégé: Adv Biol (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101775319
Informations de publication
Date de publication:
07 2023
07 2023
Historique:
revised:
10
04
2023
received:
27
02
2023
medline:
19
7
2023
pubmed:
3
5
2023
entrez:
3
5
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Certain metabolic interventions such as caloric restriction, fasting, exercise, and a ketogenic diet extend lifespan and/or health span. However, their benefits are limited and their connections to the underlying mechanisms of aging are not fully clear. Here, these connections are explored in terms of the tricarboxylic acid (TCA) cycle (Krebs cycle, citric acid cycle) to suggest reasons for the loss of effectiveness and ways of overcoming it. Specifically, the metabolic interventions deplete acetate and likely reduce the conversion of oxaloacetate to aspartate, thereby inhibiting the mammalian target of rapamycin (mTOR) and upregulating autophagy. Synthesis of glutathione may provide a high-capacity sink for amine groups, facilitating autophagy, and prevent buildup of alpha-ketoglutarate, supporting stem cell maintenance. Metabolic interventions also prevent the accumulation of succinate, thereby slowing DNA hypermethylation, facilitating the repair of DNA double-strand breaks, reducing inflammatory and hypoxic signaling, and lowering reliance on glycolysis. In part through these mechanisms, metabolic interventions may decelerate aging, extending lifespan. Conversely, with overnutrition or oxidative stress, these processes function in reverse, accelerating aging and impairing longevity. Progressive damage to aconitase, inhibition of succinate dehydrogenase, and downregulation of hypoxia-inducible factor-1α, and phosphoenolpyruvate carboxykinase (PEPCK) emerge as potentially modifiable reasons for the loss of effectiveness of metabolic interventions.
Identifiants
pubmed: 37132059
doi: 10.1002/adbi.202300095
doi:
Substances chimiques
Aconitate Hydratase
EC 4.2.1.3
DNA
9007-49-2
Types de publication
Journal Article
Review
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2300095Informations de copyright
© 2023 The Authors. Advanced Biology published by Wiley-VCH GmbH.
Références
C. A. Stephens, Immortal Life: How It Will Be Achieved, C. H. Simonds Company, Boston 1920.
J. Oeppen, J. W. Vaupel, Science 2002, 296, 1029.
L. Partridge, J. Deelen, P. E. Slagboom, Nature 2018, 561, 45.
S. N. Chaudhari, E. T. Kipreos, BioEssays 2018, 40, 1800005.
H. K. Ghneim, M. A. Alfhili, S. O. Alharbi, S. M. Alhusayni, M. Abudawood, F. S. Aljaser, Y. A. Al-Sheikh, Korean J. Physiol. Pharmacol. 2022, 26, 263.
A. Bratic, N. G. Larsson, J. Clin. Invest. 2013, 123, 951.
C. Lanzillotta, F. Di Domenico, M. Perluigi, D. A. Butterfield, CNS Drugs 2019, 33, 957.
F. S. Wang, R. W. Wu, Y. S. Chen, J. Y. Ko, H. Jahr, W. S. Lian, Antioxidants 2021, 10, 1394.
M. J. Fogarty, N. M. Mathieu, C. B. Mantilla, G. C. Sieck, J. Appl. Physiol. 2020, 128, 70.
A. Vujic, A. N. M. Koo, H. A. Prag, T. Krieg, Free Radical Biol. Med. 2021, 166, 287.
A. K. Junk, M. Goel, T. Mundorf, E. J. Rockwood, S. K. Bhattacharya, Mol. Vision 2010, 16, 1286.
Y. Konokhova, S. Spendiff, R. T. Jagoe, S. Aare, S. Kapchinsky, N. J. MacMillan, P. Rozakis, M. Picard, M. Aubertin-Leheudre, C. H. Pion, J. Bourbeau, R. T. Hepple, T. Taivassalo, Skeletal Muscle 2016, 6, 10.
S. Kaushik, A. M. Cuervo, Nat. Med. 2015, 21, 1406.
S. Ravera, M. Podestà, F. Sabatini, M. Dagnino, D. Cilloni, S. Fiorini, A. Barla, F. Frassoni, Sci. Rep. 2019, 9, 10347.
R. Weindruch, R. L. Walford, S. Fligiel, D. Guthrie, J. Nutr. 1986, 116, 641.
F. Pifferi, F. Aujard, Prog. Neuro-Psychopharmacol. Biol. Psychiatry 2019, 95, 109702.
J. A. Mattison, R. J. Colman, T. M. Beasley, D. B. Allison, J. W. Kemnitz, G. S. Roth, D. K. Ingram, R. Weindruch, R. de Cabo, R. M. Anderson, Nat. Commun. 2017, 8, 14063.
I. Martínez-Reyes, N. S. Chandel, Nat. Commun. 2020, 11, 102.
J. T. Perron, R. L. Tyson, G. R. Sutherland, Neurosci. Lett. 2000, 281, 91.
N. Mota-Martorell, M. Jové, C. Borrás, R. Berdún, È. Obis, J. Sol, R. Cabré, I. Pradas, J. D. Galo-Licona, J. Puig, J. Viña, R. Pamplona, Free Radical Biol. Med. 2021, 162, 38.
R. W. Hanson, P. Hakimi, Biochimie 2008, 90, 838.
Y. Yuan, P. Hakimi, C. Kao, A. Kao, R. Liu, A. Janocha, A. Boyd-Tressler, X. Hang, H. Alhoraibi, E. Slater, K. Xia, P. Cao, Q. Shue, T. T. Ching, A. L. Hsu, S. C. Erzurum, G. R. Dubyak, N. A. Berger, R. W. Hanson, Z. Feng, J. Biol. Chem. 2016, 291, 1307.
A. A. Parkhitko, E. Filine, S. E. Mohr, A. Moskalev, N. Perrimon, Ageing Res. Rev. 2020, 64, 101188.
E. V. Prochownik, H. Wang, Cells 2021, 10, 762.
S. C. Burgess, N. Hausler, M. Merritt, F. M. Jeffrey, C. Storey, A. Milde, S. Koshy, J. Lindner, M. A. Magnuson, C. R. Malloy, A. D. Sherry, J. Biol. Chem. 2004, 279, 48941.
Z. Cai, D. Peng, H. K. Lin, Cell Stress 2020, 4, 273.
E. S. Selen, S. Rodriguez, K. S. Cavagnini, H. B. Kim, C. H. Na, M. J. Wolfgang, J. Biol. Chem. 2022, 298, 102648.
U. Sonnewald, J. Neurochem. 2014, 131, 399.
Y. Guo, S. W. Cho, D. Saxena, X. Li, Endocrinol. Metab. 2020, 35, 36.
C. Chinopoulos, J. Neurosci. Res. 2013, 91, 1030.
T. Zhang, Q. Liu, W. Gao, S. A. Sehgal, H. Wu, Autophagy 2022, 18, 1216.
P. Jouandin, Z. Marelja, Y. H. Shih, A. A. Parkhitko, M. Dambowsky, J. M. Asara, I. Nemazanyy, C. C. Dibble, M. Simons, N. Perrimon, Science 2022, 375, eabc4203.
D. Kim, G. Hoxhaj, Mol. Cell 2022, 82, 1613.
F. Madeo, A. Zimmermann, M. C. Maiuri, G. Kroemer, J. Clin. Invest. 2015, 125, 85.
A. Tauffenberger, H. Fiumelli, S. Almustafa, P. J. Magistretti, Cell Death Dis. 2019, 10, 653.
S. M. Son, S. J. Park, M. Fernandez-Estevez, D. C. Rubinsztein, Exp. Mol. Med. 2021, 53, 30.
L. B. Sullivan, A. Luengo, L. V. Danai, L. N. Bush, F. F. Diehl, A. M. Hosios, A. N. Lau, S. Elmiligy, S. Malstrom, C. A. Lewis, M. G. Vander Heiden, Nat. Cell Biol. 2018, 20, 782.
H. W. S. Tan, A. Y. L. Sim, Y. C. Long, Nat. Commun. 2017, 8, 338.
K. Liu, B. M. Sutter, B. P. Tu, Nat. Commun. 2021, 12, 57.
M. Han, C. Zhang, P. Suglo, S. Sun, M. Wang, T. Su, Molecules 2021, 26, 1887.
B. H. Choi, J. L. Coloff, Cancers 2019, 11, 675.
K. Birsoy, T. Wang, W. W. Chen, E. Freinkman, M. Abu-Remaileh, D. M. Sabatini, Cell 2015, 162, 540.
L. B. Sullivan, D. Y. Gui, A. M. Hosios, L. N. Bush, E. Freinkman, M. G. Vander Heiden, Cell 2015, 162, 552.
J. Jiang, S. Batra, J. Zhang, Metabolites 2021, 11, 402.
C. L. Green, D. W. Lamming, L. Fontana, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2022, 23, 56.
C. M. Hasenour, M. L. Wall, D. E. Ridley, C. C. Hughey, F. D. James, D. H. Wasserman, J. D. Young, Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2015, 309, E191.
B. Onken, N. Kalinava, M. Driscoll, PLoS Genet. 2020, 16, e1008982.
Z. Feng, R. W. Hanson, N. A. Berger, A. Trubitsyn, Oncotarget 2016, 7, 15410.
S. H. Lee, S. K. Lee, D. Paik, K. J. Min, Oxid. Med. Cell. Longevity 2012, 2012, 854502.
A. L. Bujak, J. D. Crane, J. S. Lally, R. J. Ford, S. J. Kang, I. A. Rebalka, A. E. Green, B. E. Kemp, T. J. Hawke, J. D. Schertzer, G. R. Steinberg, Cell Metab. 2015, 21, 883.
H. Kabil, O. Kabil, R. Banerjee, L. G. Harshman, S. D. Pletcher, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 16831.
P. Hakimi, J. Yang, G. Casadesus, D. Massillon, F. Tolentino-Silva, C. K. Nye, M. E. Cabrera, D. R. Hagen, C. B. Utter, Y. Baghdy, D. H. Johnson, D. L. Wilson, J. P. Kirwan, S. C. Kalhan, R. W. Hanson, J. Biol. Chem. 2007, 282, 32844.
J. M. Dhahbi, P. L. Mote, J. Wingo, J. B. Tillman, W. L. Walford, S. R. Spindler, Am. J. Physiol. 1999, 277, E352.
B. O'Neill, P. Raggi, Atherosclerosis 2020, 292, 119.
M. N. Roberts, M. A. Wallace, A. A. Tomilov, Z. Zhou, G. R. Marcotte, D. Tran, G. Perez, E. Gutierrez-Casado, S. Koike, T. A. Knotts, D. M. Imai, S. M. Griffey, K. Kim, K. Hagopian, M. Z. McMackin, F. G. Haj, K. Baar, G. A. Cortopassi, J. J. Ramsey, J. A. Lopez-Dominguez, Cell Metab. 2017, 26, 539.
S. R. Lee, J. Y. Roh, J. Ryu, H. J. Shin, E. J. Hong, Cell Biosci. 2022, 12, 7.
G. Ferguson, W. Bridge, Arch. Biochem. Biophys. 2016, 593, 12.
C. Saporito-Magriñá, R. Musacco-Sebio, J. M. Acosta, S. Bajicoff, P. Paredes-Fleitas, S. Reynoso, A. Boveris, M. G. Repetto, J. Inorg. Biochem. 2017, 172, 94.
S. Aggarwal, C. Dimitropoulou, Q. Lu, S. M. Black, S. Sharma, Front. Physiol. 2012, 3, 161.
J. Allen, R. D. Bradley, J. Altern. Complementary Med. 2011, 17, 827.
M. Julius, C. A. Lang, L. Gleiberman, E. Harburg, W. DiFranceisco, A. Schork, J. Clin. Epidemiol. 1994, 47, 1021.
C. A. Lang, B. J. Mills, H. L. Lang, M. C. Liu, W. M. Usui, J. Richie Jr, W. Mastropaolo, S. A. Murrell, J. Lab. Clin. Med. 2002, 140, 413.
N. Ballatori, S. M. Krance, S. Notenboom, S. Shi, K. Tieu, C. L. Hammond, Biol. Chem. 2009, 390, 191.
D. Han, G. Handelman, L. Marcocci, C. K. Sen, S. Roy, H. Kobuchi, H. J. Tritschler, L. Flohé, L. Packer, BioFactors 1997, 6, 321.
J. P. Richie Jr., S. Nichenametla, W. Neidig, A. Calcagnotto, J. S. Haley, T. D. Schell, J. E. Muscat, Eur. J. Nutr. 2015, 54, 251.
W. C. Orr, S. N. Radyuk, L. Prabhudesai, D. Toroser, J. J. Benes, J. M. Luchak, R. J. Mockett, L. Rebrin, J. G. Hubbard, R. S. Sohal, J. Biol. Chem. 2005, 280, 37331.
C. A. Orellana, E. Marcellin, B. L. Schulz, A. S. Nouwens, P. P. Gray, L. K. Nielsen, J. Proteome Res. 2015, 14, 609.
A. Moskalev, M. Shaposhnikov, E. Proshkina, A. Belyi, A. Fedintsev, S. Zhikrivetskaya, Z. Guvatova, A. Sadritdinova, A. Snezhkina, G. Krasnov, A. Kudryavtseva, BMC Genomics 2016, 17, 1046.
S. N. Radyuk, J. Gambini, C. Borras, E. Serna, V. I. Klichko, J. Viña, W. C. Orr, Mech. Ageing Dev. 2012, 133, 401.
W. R. Moore, M. E. Anderson, A. Meister, K. Murata, A. Kimura, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1989, 86, 1461.
P. Kumar, O. W. Osahon, R. V. Sekhar, Nutrients 2022, 14, 1114.
I. Bhatia-Kiššová, N. Camougrand, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2013, 45, 30.
A. De Gaetano, L. Gibellini, G. Zanini, M. Nasi, A. Cossarizza, M. Pinti, Antioxidants 2021, 10, 794.
M. Deffieu, I. Bhatia-Kissová, B. Salin, A. Galinier, S. Manon, N. Camougrand, J. Biol. Chem. 2009, 284, 14828.
S. Lorin, M. J. Tol, C. Bauvy, A. Strijland, C. Poüs, A. J. Verhoeven, P. Codogno, A. J. Meijer, Autophagy 2013, 9, 850.
Y. Adachi, A. L. De Sousa-Coelho, I. Harata, C. Aoun, S. Weimer, X. Shi, K. N. Gonzalez Herrera, H. Takahashi, C. Doherty, Y. Noguchi, L. J. Goodyear, M. C. Haigis, R. E. Gerszten, M. E. Patti, Mol. Metab. 2018, 17, 61.
J. J. Ellinger, I. A. Lewis, J. L. Markley, J. Biomol. NMR 2011, 49, 221.
C. Hine, J. R. Mitchell, Exp. Gerontol. 2015, 68, 26.
M. Qader, J. Xu, Y. Yang, Y. Liu, S. Cao, Beverages 2020, 6, 68.
J. H. Suh, S. V. Shenvi, B. M. Dixon, H. Liu, A. K. Jaiswal, R. M. Liu, T. M. Hagen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 3381.
A. Kode, S. Rajendrasozhan, S. Caito, S. R. Yang, I. L. Megson, I. Rahman, Am. J. Physiol.: Lung Cell. Mol. Physiol. 2008, 294, L478.
D. Han, G. Handelman, L. Marcocci, C. K. Sen, S. Roy, H. Kobuchi, H. J. Tritschler, L. Flohé, L. Packer, Bifactors 1997, 6, 321.
Y. R. Chen, J. L. Zweier, Circ. Res. 2014, 114, 524.
W. E. Walden, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 4138.
L. J. Yan, R. L. Levine, R. S. Sohal, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 11168.
N. L. Fedotcheva, A. P. Sokolov, M. N. Kondrashova, Free Radicals Biol. Med. 2006, 41, 56.
L. Tretter, V. Adam-Vizi, Philos. Trans. R. Soc., B 2005, 360, 2335.
A. V. Makeeva, T. N. Popova, L. V. Matasova, I. N. Yama, Biochemistry 2008, 73, 76.
R. Nagai, M. Nagai, S. Shimasaki, J. W. Baynes, Y. Fujiwara, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2010, 393, 118.
N. Copes, C. Edwards, D. Chaput, M. Saifee, I. Barjuca, D. Nelson, A. Paraggio, P. Saad, D. Lipps, S. M. Stevens Jr, P. C. Bradshaw, Exp. Gerontol. 2015, 72, 67.
J. G. Van Vranken, J. Rutter, Cell 2015, 162, 471.
O. Catalina-Rodriguez, V. K. Kolukula, Y. Tomita, A. Preet, F. Palmieri, A. Wellstein, S. Byers, A. J. Giaccia, E. Glasgow, C. Albanese, M. L. Avantaggiati, Oncotarget 2012, 3, 1220.
N. Das, R. L. Levine, W. C. Orr, R. S. Sohal, Biochem. J. 2001, 360, 209.
C. S. Yarian, R. S. Sohal, J. Bioenerg. Biomembr. 2005, 37, 91.
C. S. Yarian, D. Toroser, R. S. Sohal, Mech. Ageing Dev. 2006, 127, 79.
K. Seale, S. Horvath, A. Teschendorff, N. Eynon, S. Voisin, Nat. Rev. Genet. 2022, 23, 585.
K. Chen, Z. Sun, Aging Cell 2018, 17, e12762.
J. H. Yang, M. Hayano, P. T. Griffin, J. A. Amorim, M. S. Bonkowski, J. K. Apostolides, E. L. Salfati, M. Blanchette, E. M. Munding, M. Bhakta, Y. C. Chew, W. Guo, X. Yang, S. Maybury-Lewis, X. Tian, J. M. Ross, G. Coppotelli, M. V. Meer, R. Rogers-Hammond, D. L. Vera, Y. R. Lu, J. W. Pippin, M. L. Creswell, Z. Dou, C. Xu, S. J. Mitchell, A. Das, B. L. O'Connell, S. Thakur, A. E. Kane, et al., Cell 2023, 186, 305.
N. Ding, E. M. Bonham, B. E. Hannon, T. R. Amick, S. B. Baylin, H. M. O'Hagan, J. Mol. Cell Biol. 2016, 8, 244.
H. M. O'Hagan, Environ. Mol. Mutagen. 2014, 55, 278.
G. Soria, S. E. Polo, G. Almouzni, Mol. Cell 2012, 46, 722.
Y. W. Zhang, Z. Wang, W. Xie, Y. Cai, L. Xia, H. Easwaran, J. Luo, R. C. Yen, Y. Li, S. B. Baylin, Mol. Cell 2017, 65, 323.
X. Liu, W. Si, L. He, J. Yang, Y. Peng, J. Ren, X. Liu, T. Jin, H. Yu, Z. Zhang, X. Cheng, W. Zhang, L. Xia, Y. Huang, Y. Wang, S. Liu, L. Shan, Y. Zhang, X. Yang, H. Li, J. Liang, L. Sun, Y. Shang, Signal Transduction Targeted Ther. 2021, 6, 375.
R. R. White, J. Vijg, Mol. Cell 2016, 63, 729.
P. L. Sulkowski, R. K. Sundaram, S. Oeck, C. D. Corso, Y. Liu, S. Noorbakhsh, M. Niger, M. Boeke, D. Ueno, A. N. Kalathil, X. Bao, J. Li, B. Shuch, R. S. Bindra, P. M. Glazer, Nat. Genet. 2018, 50, 1086.
J. Smestad, L. Erber, Y. Chen, L. J. Maher 3rd, iScience 2018, 2, 63.
T. Tanaka, H. Kato, I. Kojima, T. Ohse, D. Son, T. Tawakami, T. Yatagawa, R. Inagi, T. Fujita, M. Nangaku, J. Gerontol., Ser. A 2006, 61, 795.
G. Tournaire, S. Loopmans, S. Stegen, G. Rinaldi, G. Eelen, S. Torrekens, K. Moermans, P. Carmeliet, B. Ghesquière, B. Thienpont, S. M. Fendt, N. van Gastel, G. Carmeliet, Cell Rep. 2022, 40, 111105.
K. A. Kasischke, E. M. Lambert, B. Panepento, A. Sun, H. A. Gelbard, R. W. Burgess, T. H. Foster, M. Nedergaard, J. Cereb. Blood Flow Metab. 2011, 31, 68.
R. J. Mailloux, R. Bériault, J. Lemire, R. Singh, D. R. Chénier, R. D. Hamel, V. D. Appanna, PLoS One 2007, 2, e690.
L. H. Long, B. Halliwell, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2011, 406, 20.
K. Banerjee, S. Munshi, H. Xu, D. E. Frank, H. L. Chen, C. T. Chu, J. Yang, S. Cho, V. E. Kagan, T. T. Denton, Y. Y. Tyurina, J. F. Jiang, G. E. Gibson, Neurochem. Int. 2016, 96, 32.
F. Legendre, A. MacLean, S. Tharmalingam, V. D. Appanna, Antioxidants 2022, 11, 560.
A. Weidemann, R. S. Johnson, Cell Death Differ. 2008, 15, 621.
Y. Guo, C. Xie, X. Li, J. Yang, T. Yu, R. Zhang, T. Zhang, D. Saxena, M. Snyder, Y. Wu, X. Li, Nat. Commun. 2017, 8, 15621.
J. Shen, C. Wang, J. Ying, T. Xu, A. McAlinden, R. J. O'Keefe, JCI Insight 2019, 4, e128568.
S. Zhang, Y. Liang, L. Li, Y. Chen, P. Wu, D. Wei, DNA Cell Biol. 2022, 41, 285.
J. H. Robben, R. A. Fenton, S. L. Vargas, H. Schweer, J. Peti-Peterdi, P. M. Deen, G. Milligan, Kidney Int. 2009, 76, 1258.
C. Zhang, Q. Yan, Q. Zhu, J. Liu, Y. Dong, Y. Li, R. Wang, X. Tang, X. Lv, X. Li, Y. Cai, Y. Niu, Clin. Interventions Aging 2021, 16, 2111.
B. S. McEwen, T. Seeman, Ann. N. Y. Acad. Sci. 1999, 896, 30.
E. J. Yeo, Exp. Mol. Med. 2019, 51, 1.
S. Hu, C. Zhang, L. Ni, C. Huang, D. Chen, K. Shi, H. Jin, K. Zhang, Y. Li, L. Xie, M. Fang, G. Xiang, X. Wang, J. Xiao, Cell Death Dis. 2020, 11, 481.
J. Burtscher, R. T. Mallet, M. Burtscher, G. P. Millet, Ageing Res. Rev. 2021, 68, 101343.
S. M. Kamat, A. R. Mendelsohn, J. W. Larrick, Rejuvenation Res. 2021, 24, 158.
E. Villa-Cuesta, M. A. Holmbeck, D. M. Rand, J. Cell Sci. 2014, 127, 2282.
F. Meléndez-Rodríguez, A. A. Urrutia, D. Lorendeau, G. Rinaldi, O. Roche, N. Böğürcü-Seidel, M. Ortega Muelas, C. Mesa-Ciller, G. Turiel, A. Bouthelier, P. Hernansanz-Agustín, A. Elorza, E. Escasany, Q. O. Y. Li, M. Torres-Capelli, D. Tello, E. Fuertes, E. Fraga, A. Martínez-Ruiz, B. Pérez, J. M. Giménez-Bachs, A. S. Salinas-Sánchez, T. Acker, R. S. Prieto, S. M. Fendt, K. De Bock, J. Aragonés, Cell Rep. 2019, 26, 2257e4.
S. Desagher, J. Glowinski, J. Prémont, J. Neurosci. 1997, 17, 9060.
X. Liu, D. E. Cooper, A. A. Cluntun, M. O. Warmoes, S. Zhao, M. A. Reid, J. Liu, P. J. Lund, M. Lopes, B. A. Garcia, K. E. Wellen, D. G. Kirsch, J. W. Locasale, Cell 2018, 175, 502.
I. Martínez-Reyes, L. P. Diebold, H. Kong, M. Schieber, H. Huang, C. T. Hensley, M. M. Mehta, T. Wang, J. H. Santos, R. Woychik, E. Dufour, J. N. Spelbrink, S. E. Weinberg, Y. Zhao, R. J. DeBerardinis, N. S. Chandel, Mol. Cell 2016, 61, 199.
S. M. Son, S. J. Park, E. Stamatakou, M. Vicinanza, F. M. Menzies, D. C. Rubinsztein, Nat. Commun. 2020, 11, 3148.
P. Dakik, Y. Medkour, K. Mohammad, V. I. Titorenko, Front. Physiol. 2019, 10, 461.
L. Shi, B. P. Tu, Curr. Opin. Cell Biol. 2015, 33, 125.
T. Eisenberg, S. Schroeder, A. Andryushkova, T. Pendl, V. Küttner, A. Bhukel, G. Mariño, F. Pietrocola, A. Harger, A. Zimmermann, T. Moustafa, A. Sprenger, E. Jany, S. Büttner, D. Carmona-Gutierrez, C. Ruckenstuhl, J. Ring, W. Reichelt, K. Schimmel, T. Leeb, C. Moser, S. Schatz, L. P. Kamolz, C. Magnes, F. Sinner, S. Sedej, K. U. Fröhlich, G. Juhasz, T. R. Pieber, J. Dengjel, et al., Cell Metab. 2014, 19, 431.
G. Mariño, F. Pietrocola, T. Eisenberg, Y. Kong, S. A. Malik, A. Andryushkova, S. Schroeder, T. Pendl, A. Harger, M. Niso-Santano, N. Zamzami, M. Scoazec, S. Durand, D. P. Enot, Á. F. Fernández, I. Martins, O. Kepp, L. Senovilla, C. Bauvy, E. Morselli, E. Vacchelli, M. Bennetzen, C. Magnes, F. Sinner, T. Pieber, C. López-Otín, M. C. Maiuri, P. Codogno, J. S. Andersen, J. A. Hill, et al., Mol. Cell 2014, 53, 710.
P. C. Bradshaw, Antioxidants 2021, 10, 572.
D. Karigane, K. Takubo, Int. J. Hematol. 2017, 106, 18.
R. P. Chakrabarty, N. S. Chandel, Cell Stem Cell 2021, 28, 394.
C. C. Caldeira da Silva, F. M. Cerqueira, L. F. Barbosa, M. H. Medeiros, A. J. Kowaltowski, Aging Cell 2008, 7, 552.
J. R. Speakman, D. A. Talbot, C. Selman, S. Snart, J. S. McLaren, P. Redman, E. Krol, D. M. Jackson, M. S. Johnson, M. D. Brand, Aging Cell 2004, 3, 87.
C. Marrs, D. Lonsdale, Cells 2021, 10, 2595.
Z. H. Li, X. Gao, V. C. Chung, W. F. Zhong, Q. Fu, Y. B. Lv, Z. H. Wang, D. Shen, X. R. Zhang, P. D. Zhang, F. R. Li, Q. M. Huang, Q. Chen, W. Q. Song, X. B. Wu, X. M. Shi, V. B. Kraus, X. Yang, C. Mao, Ann. Rheum. Dis. 2020, 79, 829.
J. H. Lee, E. P. Mosher, Y. S. Lee, N. N. Bumpus, J. M. Berger, Cell Chem. Biol. 2022, 29, 476e6.
R. L. Puntel, D. H. Roos, D. Grotto, S. C. Garcia, C. W. Nogueira, J. B. Rocha, Life Sci. 2007, 81, 51.
A. Scagliola, F. Mainini, S. Cardaci, Antioxid. Redox Signaling 2020, 32, 834.
P. C. Bradshaw, Nutrients 2019, 11, 504.
D. A. Cappel, S. Deja, J. A. G. Duarte, B. Kucejova, M. Iñigo, J. A. Fletcher, X. Fu, E. D. Berglund, T. Liu, J. K. Elmquist, S. Hammer, P. Mishra, J. D. Browning, S. C. Burgess, Cell Metab. 2019, 29, 1291e8.
K. H. Fisher-Wellman, C. T. Lin, T. E. Ryan, L. R. Reese, L. A. Gilliam, B. L. Cathey, D. S. Lark, C. D. Smith, D. M. Muoio, P. D. Neufer, Biochem. J. 2015, 467, 271.
L. Montégut, P. C. Martínez-Basilio, J. da Veiga Moreira, L. Schwartz, M. Jolicoeur, PloS One 2020, 15, e0231770.
J. Goncalves, Y. Wan, X. Guo, K. Rha, B. LeBoeuf, L. Zhang, K. Estler, L. R. Garcia, iScience 2020, 23, 100990.
D. Harman, J. Gerontol. 1956, 11, 298.
R. S. Sohal, W. C. Orr, Free Radicals Biol. Med. 2012, 52, 539.
R. Z. Liu, S. Zhang, W. Zhang, X. Y. Zhao, G. H. Du, Antioxidants 2023, 12, 12.
D. S. Dzhalilova, O. V. Makarova, Biochemistry 2022, 87, 995.
Y. Liu, Y. Chen, Y. Wang, S. Jiang, W. Lin, Y. Wu, Q. Li, Y. Guo, W. Liu, Q. Yuan, J. Biol. Chem. 2022, 298, 101499.
M. I. Malkov, C. T. Lee, C. T. Taylor, Cells 2021, 10, 2340.
J. Yang, L. Reshef, H. Cassuto, G. Aleman, R. W. Hanson, J. Biol. Chem. 2009, 284, 27031.
N. Benvenisty, L. Reshef, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1987, 84, 1132.
Z. Wang, L. Zhang, Y. Liang, C. Zhang, Z. Xu, L. Zhang, R. Fuji, W. Mu, L. Li, J. Jiang, Y. Ju, Z. Wang, Sci. Rep. 2015, 5, 12012.
Z. Gerhart-Hines, J. E. Dominy Jr, S. M. Blättler, M. P. Jedrychowski, A. S. Banks, J. H. Lim, H. Chim, S. P. Gygi, P. Puigserver, Mol. Cell 2011, 44, 851.
E. Dehghan, M. Goodarzi, B. Saremi, R. Lin, H. Mirzaei, Nat. Commun. 2019, 10, 4905.
G. Melli, M. Taiana, F. Camozzi, D. Triolo, P. Podini, A. Quattrini, F. Taroni, G. Lauria, Exp. Neurol. 2008, 214, 276.
R. Saraswathi, S. N. Devaraj, Biomed. Prev. Nutr. 2013, 3, 213.
M. Escós, P. Latorre, J. Hidalgo, R. Hurtado-Guerrero, J. A. Carrodeguas, P. López-Buesa, Biochem. Biophys. Rep. 2016, 7, 124.
Y. Wang, Q. Liu, S. G. Kang, K. Huang, T. Tong, Nutrients 2021, 13, 3038.
K. Dakshinamurti, W. Li, Mol. Cell. Biochem. 1994, 132, 127.
Y. Wang, Diabetes Metab. J. 2014, 38, 321.
C. Xu, Y. Cai, P. Fan, B. Bai, J. Chen, H. B. Deng, C. M. Che, A. Xu, P. M. Vanhoutte, Y. Wang, Diabetes 2015, 64, 1576.
D. M. Brown, H. Williams, K. J. Ryan, T. L. Wilson, Z. C. Daniel, M. H. Mareko, R. D. Emes, D. W. Harris, S. Jones, J. A. Wattis, I. L. Dryden, T. C. Hodgman, J. M. Brameld, T. Parr, Sci. Rep. 2016, 6, 28693.
M. Ost, S. Keipert, E. M. van Schothorst, V. Donner, I. van der Stelt, A. P. Kipp, K. J. Petzke, M. Jove, R. Pamplona, M. Portero-Otin, J. Keijer, S. Klaus, FASEB J. 2015, 29, 1314.
P. Zhao, S. Iezzi, E. Carver, D. Dressman, T. Gridley, V. Sartorelli, E. P. Hoffman, J. Biol. Chem. 2002, 277, 30091.
I. A. Barash, L. Mathew, A. F. Ryan, J. Chen, R. L. Lieber, Am. J. Physiol.: Cell Physiol. 2004, 286, C355.
D. Wu, W. Cao, D. Xiang, Y. P. Hu, B. Luo, P. Chen, J. Sport Health Sci. 2020, 9, 82.
F. Baygutalp, Y. Buzdağlı, M. Ozan, M. Koz, N. Kılıç Baygutalp, G. Atasever, BMC Sports Sci. Med. Rehabil. 2021, 13, 145.
L. Chen, Y. Dong, J. Bhagatwala, A. Raed, Y. Huang, H. Zhu, J. Gerontol. A Biol. Sci. Med. Sci. 2019, 74, 91.
M. Beetch, S. Harandi-Zadeh, K. Shen, K. Lubecka, D. D. Kitts, H. M. O'Hagan, B. Stefanska, Br. J. Pharmacol. 2020, 177, 1382.
P. M. Tsepkova, A. V. Artiukhov, A. I. Boyko, V. A. Aleshin, G. V. Mkrtchyan, M. A. Zvyagintseva, S. I. Ryabov, A. L. Ksenofontov, L. A. Baratova, A. V. Graf, V. I. Bunik, Biochemistry 2017, 82, 723.
R. J. Colman, R. M. Anderson, S. C. Johnson, E. K. Kastman, K. J. Kosmatka, T. M. Beasley, D. B. Allison, C. Cruzen, H. A. Simmons, J. W. Kemnitz, R. Weindruch, Science 2009, 325, 201.
R. Waziry, C. P. Ryan, D. L. Corcoran, K. M. Huffman, M. S. Kobor, M. Kothari, G. H. Graf, V. B. Kraus, W. E. Kraus, D. T. S. Lin, C. F. Pieper, M. E. Ramaker, M. Bhapkar, S. K. Das, L. Ferrucci, W. J. Hastings, M. Kebbe, D. C. Parker, S. B. Racette, I. Shalev, B. Schilling, D. W. Belsky, Nat. Aging 2023, 3, 248.
M. Song, T. T. Fung, F. B. Hu, W. C. Willett, V. D. Longo, A. T. Chan, E. L. Giovannucci, JAMA Intern. Med. 2016, 176, 1453.
S. Budhathoki, N. Sawada, M. Iwasaki, T. Yamaji, A. Goto, A. Kotemori, J. Ishihara, R. Takachi, H. Charvat, T. Mizoue, H. Iso, S. Tsugane, JAMA Intern. Med. 2019, 179, 1509.
M. de Lorgeril, S. Renaud, N. Mamelle, P. Salen, J. L. Martin, I. Monjaud, J. Guidollet, P. Touboul, J. Delaye, Lancet 1994, 343, 1454.
R. Estruch, E. Ros, J. Salas-Salvadó, M. I. Covas, D. Corella, F. Arós, E. Gómez-Gracia, V. Ruiz-Gutiérrez, M. Fiol, J. Lapetra, R. M. Lamuela-Raventos, L. Serra-Majem, X. Pintó, J. Basora, M. A. Muñoz, J. V. Sorlí, J. A. Martínez, M. Fitó, A. Gea, M. A. Hernán, M. A. Martínez-González, N. Engl. J. Med. 2018, 378, e34.
C. Sandoval-Acuña, J. Ferreira, H. Speisky, Arch. Biochem. Biophys. 2014, 559, 75.
J. F. Stevens, J. S. Revel, C. S. Maier, Antioxid. Redox Signaling 2018, 29, 1589.
S. M. Tao, F. Zhou, U. J. Schoepf, A. M. Fischer, D. Giovagnoli, Z. X. Lin, C. S. Zhou, G. M. Lu, L. J. Zhang, Eur. J. Radiol. 2019, 117, 69.
J. Stehli, T. A. Fuchs, J. R. Ghadri, O. Gaemperli, M. Fiechter, P. A. Kaufmann, J. Am. Coll. Cardiol. 2014, 64, 117.
Y. Yang, X. He, J. Shi, R. Hickel, F. X. Reichl, C. Högg, Dent. Mater. 2017, 33, 418.
N. S. Bicheru, C. Haidoiu, O. Călborean, A. Popa, I. Porosnicu, R. Hertzog, Health Phys. 2020, 119, 101.
M. Beetch, S. Harandi-Zadeh, K. Shen, K. Lubecka, D. D. Kitts, H. M. O'Hagan, B. Stephanska, Br. J. Pharmacol. 2020, 177, 1382.
A. T. Lu, A. Quach, J. G. Wilson, A. P. Reiner, A. Aviv, K. Raj, L. Hou, A. A. Baccarelli, Y. Li, J. D. Stewart, E. A. Whitsel, T. L. Assimes, L. Ferrucci, S. Horvath, Aging 2019, 11, 303.
G. Fiorito, S. Caini, D. Palli, B. Bendinelli, C. Saieva, I. Ermini, V. Valentini, M. Assedi, P. Rizzolo, D. Ambrogetti, L. Ottini, G. Masala, Aging Cell 2021, 20, e13439.
N. Veronese, J. Y. Reginster, Aging Clin. Exp. Res. 2019, 31, 753.
D. T. Villareal, L. Fontana, S. K. Das, L. Redman, S. R. Smith, E. Saltzman, C. Bales, J. Rochon, C. Pieper, M. Huang, M. Lewis, A. V. Schwartz, J. Bone Miner. Res. 2016, 31, 40.
I. Vasim, C. N. Majeed, M. D. DeBoer, Nutrients 2022, 14, 631.
L. Zhao, J. Cao, K. Hu, X. He, D. Yun, T. Tong, L. Han, Aging Dis. 2020, 11, 927.
A. Bartke, Cell Cycle 2008, 7, 3338.
A. Roichman, S. Elhanati, M. A. Aon, I. Abramovich, A. Di Francesco, Y. Shahar, M. Y. Avivi, M. Shurgi, A. Rubinstein, Y. Wiesner, A. Shuchami, Z. Petrover, I. Lebenthal-Loinger, O. Yaron, A. Lyashkov, C. Ubaida-Mohien, Y. Kanfi, B. Lerrer, P. J. Fernández-Marcos, M. Serrano, E. Gottlieb, R. de Cabo, H. Y. Cohen, Nat. Commun. 2021, 12, 3208.
R. Yang, Y. Li, Y. Wang, J. Zhang, Q. Fan, J. Tan, W. Li, X. Zou, B. Liang, Cell Rep. 2022, 38, 110206.
E. Lionaki, I. Gkikas, I. Daskalaki, M. K. Ioannidi, M. I. Klapa, N. Tavernarakis, Nat. Commun. 2022, 13, 651.
S. Angeli, A. Foulger, M. Chamoli, T. H. Peiris, A. Gerencser, A. A. Shahmirzadi, J. Andersen, G. Lithgow, eLife 2021, 10, e63453.
Z. Cheng, M. Tsuda, Y. Kishita, Y. Sato, T. Aigaki, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2013, 433, 145.
M. J. Jones, S. J. Goodman, M. S. Kobor, Aging Cell 2015, 14, 924.
C. L. Hsu, Y. C. Lo, C. F. Kao, Epigenomes 2021, 5, 14.
E. M. Michalak, M. L. Burr, A. J. Bannister, M. A. Dawson, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2019, 20, 573.
E. L. Greer, A. Brunet, Aging Cell 2009, 8, 113.