DNA Nanotechnology for Investigating Mechanical Signaling in the Immune System.
DNA Tension Probe
Force Manipulating
Force Sensing
Immunoreceptor
Mechanical Signalling
Journal
Angewandte Chemie (International ed. in English)
ISSN: 1521-3773
Titre abrégé: Angew Chem Int Ed Engl
Pays: Germany
ID NLM: 0370543
Informations de publication
Date de publication:
24 07 2023
24 07 2023
Historique:
received:
27
02
2023
medline:
21
7
2023
pubmed:
15
5
2023
entrez:
15
5
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Immune recognition occurs at specialized cell-cell junctions when immune cells and target cells physically touch. In this junction, groups of receptor-ligand complexes assemble and experience molecular forces that are ultimately generated by the cellular cytoskeleton. These forces are in the range of piconewton (pN) but play crucial roles in immune cell activation and subsequent effector responses. In this minireview, we will review the development of DNA based molecular tension sensors and their applications in mapping and quantifying mechanical forces experienced by immunoreceptors including T-cell receptor (TCR), Lymphocyte function-associated antigen (LFA-1), and the B-cell receptor (BCR) among others. In addition, we will highlight the use of DNA as a mechanical gate to manipulate mechanotransduction and decipher how mechanical forces regulate antigen discrimination and receptor signaling.
Identifiants
pubmed: 37186502
doi: 10.1002/anie.202302967
doi:
Substances chimiques
DNA
9007-49-2
Antigens
0
Types de publication
Journal Article
Review
Research Support, N.I.H., Extramural
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e202302967Subventions
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R01 AI172452
Pays : United States
Organisme : NIGMS NIH HHS
ID : R01 GM131099
Pays : United States
Organisme : NCI NIH HHS
ID : F99CA274690
Pays : United States
Informations de copyright
© 2023 Wiley-VCH GmbH.
Références
J. B. Huppa, M. M. Davis, Nat. Rev. Immunol. 2003, 3, 973-983.
B. D. Hoffman, C. Grashoff, M. A. Schwartz, Nature 2011, 475, 316-323;
K. H. Vining, D. J. Mooney, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2017, 18, 728-742;
X. Trepat, M. R. Wasserman, T. E. Angelini, E. Millet, D. A. Weitz, J. P. Butler, J. J. Fredberg, Nat. Phys. 2009, 5, 426-430;
M. Huse, Nat. Rev. Immunol. 2017, 17, 679-690.
M. Murrell, P. W. Oakes, M. Lenz, M. L. Gardel, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2015, 16, 486-498.
D. K. Das, Y. Feng, R. J. Mallis, X. Li, D. B. Keskin, R. E. Hussey, S. K. Brady, J. H. Wang, G. Wagner, E. L. Reinherz, M. J. Lang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 1517-1522;
S. T. Kim, K. Takeuchi, Z. Y. Sun, M. Touma, C. E. Castro, A. Fahmy, M. J. Lang, G. Wagner, E. L. Reinherz, J. Biol. Chem. 2009, 284, 31028-31037.
G. Gaud, R. Lesourne, P. E. Love, Nat. Rev. Immunol. 2018, 18, 485-497.
D. L. Harrison, Y. Fang, J. Huang, Front. Phys. 2019, 7, 45;
W. Chen, C. Zhu, Immunol. Rev. 2013, 256, 160-176.
Y. Feng, K. N. Brazin, E. Kobayashi, R. J. Mallis, E. L. Reinherz, M. J. Lang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, E8204-E8213;
B. Liu, W. Chen, B. D. Evavold, C. Zhu, Cell 2014, 157, 357-368;
K. H. Hu, M. J. Butte, J. Cell Biol. 2016, 213, 535-542.
E. Natkanski, W. Lee, B. Mistry, A. Casal, J. E. Molly, P. Tolar, Science 2013, 340, 1587-1590;
Y. Liu, L. Blanchfield, V. P. Ma, R. Andargachew, K. Galior, Z. Liu, B. Evavold, K. Salaita, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 5610-5615.
H. Colin-York, Y. Javanmardi, M. Skamrahl, S. Kumari, V. T. Chang, S. Khuon, A. Taylor, T. L. Chew, E. Betzig, E. Moeendarbary, V. Cerundolo, C. Eggeling, M. Fritzsche, Cell Rep. 2019, 26, 3369-3379.
R. Basu, B. M. Whitlock, J. Husson, A. Le Floc′h, W. Jin, A. Oyler-Yaniv, F. Dotiwala, G. Giannone, C. Hivroz, N. Biais, J. Lieberman, L. C. Kam, M. Huse, Cell 2016, 165, 100-110.
A. Kumari, J. Pineau, A. M. Lennon-Dumenil, M. Balland, P. Pierobon, J. Vis. Exp. 2020, 161, e60947;
W. R. Legant, J. S. Miller, B. I. Blakely, D. M. Cohen, G. M. Genin, C. S. Chen, Nat. Methods 2010, 7, 969-971;
D. Vorselen, Y. Wang, M. M. de Jesus, P. K. Shah, M. J. Footer, M. Huse, W. Cai, J. A. Theriot, Nat. Commun. 2020, 11, 20.
J. Wang, F. Lin, Z. Wan, X. Sun, Y. Lu, J. Huang, F. Wang, Y. Zeng, Y. Chen, Y. Shi, W. Zheng, Z. Li, C. Xiong, W. Liu, Sci. Signaling 2018, 11, eaai9192.
W. Jin, F. Tamzalit, P. K. Chaudhuri, C. T. Black, M. Huse, L. C. Kam, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 19835-19840.
Y. Liu, K. Galior, V. P. Ma, K. Salaita, Acc. Chem. Res. 2017, 50, 2915-2924.
D. R. Stabley, C. Jurchenko, S. S. Marshall, K. S. Salaita, Nat. Methods 2012, 9, 64-67.
Y. Liu, K. Yehl, Y. Narui, K. Salaita, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 5320-5323.
M. Morimatsu, A. H. Mekhdjian, A. S. Adhikari, A. R. Dunn, Nano Lett. 2013, 13, 3985-3989.
K. Galior, Y. Liu, K. Yehl, S. Vivek, K. Salaita, Nano Lett. 2016, 16, 341-348.
A. C. Chang, A. H. Mekhdjian, M. Morimatsu, A. K. Denisin, B. L. Pruitt, A. R. Dunn, ACS Nano 2016, 10, 10745-10752.
J. Gohring, F. Kellner, L. Schrangl, R. Platzer, E. Klotzsch, H. Stockinger, J. B. Huppa, G. J. Schutz, Nat. Commun. 2021, 12, 2502.
Y. Zhang, C. Ge, C. Zhu, K. Salaita, Nat. Commun. 2014, 5, 5167.
V. P. Ma, Y. Hu, A. V. Kellner, J. M. Brockman, A. Velusamy, A. T. Blanchard, B. D. Evavold, R. Alon, K. Salaita, Sci. Adv. 2022, 8, eabg4485.
R. Ma, A. V. Kellner, V. P. Ma, H. Su, B. R. Deal, J. M. Brockman, K. Salaita, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 16949-16954.
C. R. Nowosad, K. M. Spillane, P. Tolar, Nat. Immunol. 2016, 17, 870-877.
W. L. Lo, N. H. Shah, N. Ahsan, V. Horkova, O. Stepanek, A. R. Salomon, J. Kuriyan, A. Weiss, Nat. Immunol. 2018, 19, 733-741.
X. Wang, T. Ha, Science 2013, 340, 991-994.
C. Bustamante, Y. R. Chemla, N. R. Forde, D. Izhaky, Annu. Rev. Biochem. 2004, 73, 705-748;
M. T. Woodside, W. M. Behnke-Parks, K. Larizadeh, K. Travers, D. Herschlag, S. M. Block, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 6190-6195.
G. I. Bell, Science 1978, 200, 618-627.
A. Ansari, S. Kuznestsov, J. Phys. Chem. B 2005, 109, 12982-12989;
J. R. Grunwell, J. L. Glass, T. D. Lacoste, A. A. Deniz, D. S. Chemla, P. G. Schultz, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 4295-4303.
W. J. Greenleaf, M. T. Woodside, E. A. Abbondanzieri, S. M. Block, Phys. Rev. Lett. 2005, 95, 208102;
C. Bustamante, I. Tinoco, Biophys. Chem. 2002, 101, 513-533;
M. Bercy, U. Bockelmann, Nucleic Acids Res. 2015, 43, 9928-9936.
C. Albrecht, K. Blank, M. Lalic-Multhaler, S. Hirler, T. Mai, I. Gilbert, S. Schiffmann, T. Bayer, H. Clausen-Schaumann, H. E. Gaub, Science 2003, 301, 367-369.
R. K. Mishra, G. Mishra, M. S. Li, S. Kumar, Phys. Rev. E. 2011, 84, 032903;
S. Cocco, R. Monasson, J. F. Marko, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 8608-8613.
K. Hatch, C. Danilowicz, V. Coljee, M. Prentiss, Phys. Rev. E 2008, 78, 011920;
R. Krautbauer, M. Rief, H. E. Gaub, Nano Lett. 2003, 3, 493-496.
P. G. D. Gennes, C. R. Acad. Sci. Paris 2001, 2, 1505-1508.
M. Mosayebi, A. A. Louis, J. P. K. Doye, T. E. Ouldridge, ACS Nano 2015, 9, 11993-12003.
A. H. Courtney, W. L. Lo, A. Weiss, Trends Biochem. Sci. 2018, 43, 108-123.
Y. Hu, V. P. Ma, R. Ma, W. Chen, Y. Duan, R. Glazier, B. G. Petrich, R. Li, K. Salaita, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 18044-18050.
V. T. Moy, E. L. Florin, H. E. Gaub, Science 1994, 266, 257-259.
V. P. Ma, Y. Liu, L. Blanchfield, H. Su, B. D. Evavold, K. Salaita, Nano Lett. 2016, 16, 4552-4559;
K. Kwak, N. Quizon, H. Sohn, A. Saniee, J. Manzella-Lapeira, P. Holla, J. Brzostowski, J. Lu, H. Xie, C. Xu, K. M. Spillane, P. Tolar, S. K. Pierce, Sci. Immunol. 2018, 3, eaau6598.
A. T. Ritter, Y. Asano, J. C. Stinchcombe, N. M. Dieckmann, B. C. Chen, C. Gawden-Bone, S. van Engelenburg, W. Legant, L. Gao, M. W. Davidson, E. Betzig, J. Lippincott-Schwartz, G. M. Griffiths, Immunity 2015, 42, 864-876.
M. S. Wang, Y. Hu, E. E. Sanchez, X. Xie, N. H. Roy, M. de Jesus, B. Y. Winer, E. A. Zale, W. Jin, C. Sachar, J. H. Lee, Y. Hong, M. Kim, L. C. Kam, K. Salaita, M. Huse, Nat. Commun. 2022, 13, 3222.
Y. Sykulev, M. Joo, I. Vturina, T. J. Tsomides, H. N. Eisen, Immunity 1996, 4, 565-571;
J. Huang, M. Brameshuber, X. Zeng, J. Xie, Q. J. Li, Y. H. Chien, S. Valitutti, M. M. Davis, Immunity 2013, 39, 846-857.
D. K. Tischer, O. D. Weiner, eLife 2019, 8, e42498;
T. W. Mckeithan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 5042-5046.
S. Valitutti, A. Lanzavecchia, E. Padovan, M. Cella, S. Muller, Nature 1995, 375, 148-151.
S. J. Davis, P. A. van der Merwe, Nat. Immunol. 2006, 7, 803-809.
J. J. Boniface, J. D. Rabinowitz, C. Wulfing, J. Hampl, Z. Reich, J. D. Altman, R. M. Kantor, C. Beeson, H. M. McConnell, M. M. Davis, Immunity 1998, 9, 459-466.
S. Minguet, M. Swamy, B. Alarcon, I. F. Luescher, W. W. Schamel, Immunity 2007, 26, 43-54.
L. V. Sibener, R. A. Fernandes, E. M. Kolawole, C. B. Carbone, F. Liu, D. McAffee, M. E. Birnbaum, X. Yang, L. F. Su, W. Yu, S. Dong, M. H. Gee, K. M. Jude, M. M. Davis, J. T. Groves, W. A. Goddard III, J. R. Heath, B. D. Evavold, R. D. Vale, K. C. Garcia, Cell 2018, 174, 672-687.
J. Pettmann, A. Huhn, E. Abu Shah, M. A. Kutuzov, D. B. Wilson, M. L. Dustin, S. J. Davis, P. A. van der Merwe, O. Dushek, eLife 2021, 10, e67092.
Y. Wang, K. Shibuya, Y. Yamashita, J. Shirakawa, K. Shibata, H. Kai, T. Yokosuka, T. Saito, S. Honda, S. Tahara-Hanaoka, A. Shibuya, Int. Immunol. 2008, 20, 1119-1127.
P. Nordenfelt, H. L. Elliott, T. A. Springer, Nat. Commun. 2016, 7, 13119.
Z. Wan, S. Zhang, Y. Fan, K. Liu, F. Du, A. M. Davey, H. Zhang, W. Han, C. Xiong, W. Liu, J. Immunol. 2013, 190, 4661-4675.
J. C. Wang, Y. I. Yim, X. Wu, V. Jaumouille, A. Cameron, C. M. Waterman, J. H. Kehrl, J. A. Hammer, eLife 2022, 11, e72805.
Z. Wan, X. Chen, H. Chen, Q. Ji, Y. Chen, J. Wang, Y. Cao, F. Wang, J. Lou, Z. Tang, W. Liu, eLife 2015, 4, e06925.
H. Li, C. Zhang, Y. Hu, P. Liu, F. Sun, W. Chen, X. Zhang, J. Ma, W. Wang, L. Wang, P. Wu, Z. Liu, Nat. Cell Biol. 2021, 23, 642-651.
J. M. Brockman, H. Su, A. T. Blanchard, Y. Duan, T. Meyer, M. E. Quach, R. Glazier, A. Bazrafshan, R. L. Bender, A. V. Kellner, H. Ogasawara, R. Ma, F. Schueder, B. G. Petrich, R. Jungmann, R. Li, A. L. Mattheyses, Y. Ke, K. Salaita, Nat. Methods 2020, 17, 1018-1024;
T. Schlichthaerle, C. Lindner, R. Jungmann, Nat. Commun. 2021, 12, 2510.
J. M. Brockman, A. T. Blanchard, V. M. Pui-Yan, W. D. Derricotte, Y. Zhang, M. E. Fay, W. A. Lam, F. A. Evangelista, A. L. Mattheyses, K. Salaita, Nat. Methods 2018, 15, 115-118;
A. Blanchard, J. D. Combs, J. M. Brockman, A. V. Kellner, R. Glazier, H. Su, R. L. Bender, A. S. Bazrafshan, W. Chen, M. E. Quach, R. Li, A. L. Mattheyses, K. Salaita, Nat. Commun. 2021, 12, 4693;
A. T. Blanchard, J. M. Brockman, K. Salaita, A. L. Mattheyses, Opt. Express 2020, 28, 10039-10061.
Y. Duan, R. Glazier, A. Bazrafshan, Y. Hu, S. A. Rashid, B. G. Petrich, Y. Ke, K. Salaita, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 19974-19981;
Y. Duan, F. Szlam, Y. Hu, W. Chen, R. Li, Y. Ke, R. Sniecinski, K. Salaita, bioRxiv 2022, https://doi.org/10.1101/2022.10.26.513907 .
A. Stejskalová, N. Oliva, F. J. England, B. D. Almquist, Adv. Mater. 2019, 31, 1806380.
K. Lei, L. Tang, Mater. Horiz. 2020, 7, 3196-3200.