What Determines the Selectivity of Arginine Dihydroxylation by the Nonheme Iron Enzyme OrfP?
density functional theory
enzyme mechanism
enzyme modelling
hydroxylation
nonheme
Journal
Chemistry (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1521-3765
Titre abrégé: Chemistry
Pays: Germany
ID NLM: 9513783
Informations de publication
Date de publication:
21 Jan 2021
21 Jan 2021
Historique:
received:
03
09
2020
revised:
22
09
2020
pubmed:
24
9
2020
medline:
27
2
2021
entrez:
23
9
2020
Statut:
ppublish
Résumé
The nonheme iron enzyme OrfP reacts with l-Arg selectively to form the 3R,4R-dihydroxyarginine product, which in mammals can inhibit the nitric oxide synthase enzymes involved in blood pressure control. To understand the mechanisms of dioxygen activation of l-Arg by OrfP and how it enables two sequential oxidation cycles on the same substrate, we performed a density functional theory study on a large active site cluster model. We show that substrate binding and positioning in the active site guides a highly selective reaction through C
Identifiants
pubmed: 32965733
doi: 10.1002/chem.202004019
doi:
Substances chimiques
Nonheme Iron Proteins
0
Hydrogen
7YNJ3PO35Z
Arginine
94ZLA3W45F
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
1795-1809Informations de copyright
© 2020 Wiley-VCH GmbH.
Références
For recent reviews in the field, see for example:
F. Kudo, A. Miyanaga, T. Eguchi, Nat. Prod. Rep. 2014, 31, 1056-1073;
L.-F. Wu, S. Meng, G.-L. Tang, Biochem. Biophys. Acta 2016, 1864, 453-470;
R. G. S. Berlinck, A. F. Bertonha, M. Takaki, J. P. G. Rodriguez, Nat. Prod. Rep. 2017, 34, 1264-1301;
S.-S. Gao, N. Naowarojna, R. Cheng, X. Liu, P. Liu, Nat. Prod. Rep. 2018, 35, 792-837;
M. Hellwig, Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 58, 16742-16763;
Angew. Chem. 2019, 131, 16896-16918;
J. B. Hedges, K. S. Ryan, Chem. Rev. 2020, 120, 3161-3209.
E. I. Solomon, T. C. Brunold, M. I. Davis, J. N. Kemsley, S. K. Lee, N. Lehnert, F. Neese, A. J. Skulan, Y. S. Yang, J. Zhou, Chem. Rev. 2000, 100, 235-349;
T. D. H. Bugg, Curr. Opin. Chem. Biol. 2001, 5, 550-555;
M. J. Ryle, R. P. Hausinger, Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 193-201;
M. Costas, M. P. Mehn, M. P. Jensen, L. Que, Jr., Chem. Rev. 2004, 104, 939-986;
M. M. Abu-Omar, A. Loaiza, N. Hontzeas, Chem. Rev. 2005, 105, 2227-2252;
C. Krebs, D. G. Fujimori, C. T. Walsh, J. M. Bollinger, Jr., Acc. Chem. Res. 2007, 40, 484-492;
Iron-Containing Enzymes: Versatile Catalysts of Hydroxylation Reactions in Nature (Eds.: S. P. de Visser, D. Kumar), Royal Society of Chemistry Publishing, Cambridge, 2011;
A. R. McDonald, L. Que, Jr., Coord. Chem. Rev. 2013, 257, 414-428;
M. D. White, E. Flashman, Curr. Opin. Chem. Biol. 2016, 31, 126-135.
C. J. Schofield, Z. Zhang, Curr. Opin. Struc. Biol. 1999, 9, 722-731;
K. Gorres, R. T. Raines, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2010, 45, 106-124;
M. A. McDonough, V. Li, E. Flashman, R. Chowdhury, C. Mohr, B. M. Lienard, J. Zondlo, N. J. Oldham, I. J. Clifton, J. Lewis, L. A. McNeill, R. J. Kurzeja, K. S. Hewitson, E. Yang, S. Jordan, R. S. Syed, C. J. Schofield, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 9814-9819;
S. P. de Visser, Chem. Rec. 2018, 18, 1501-1516.
D. Baud, P.-L. Saaidi, A. Monfleur, M. Harari, J. Cuccaro, A. Fossey, M. Besnard, A. Debard, A. Mariage, V. Pellouin, J.-L. Petit, M. Salanoubat, J. Weissenbach, V. de Berardinis, A. Zaparucha, ChemCatChem 2014, 6, 3012-3017.
J. H. Carter II, R. H. Du Bus, J. R. Dyer, J. C. Floyd, K. C. Rice, P. D. Shaw, Biochemistry 1974, 13, 1227-1233;
X. Yin, T. M. Zabriskie, ChemBioChem 2004, 5, 1274-1277;
V. Helmetag, S. A. Samel, M. G. Thomas, M. A. Marahiel, L.-O. Essen, FEBS J. 2009, 276, 3669-3682;
A. J. Mitchell, N. P. Dunham, R. J. Martinie, J. A. Bergman, C. J. Pollock, K. Hu, B. D. Allen, W.-c. Chang, A. Silakov, J. M. Bollinger Jr, C. Krebs, A. K. Boal, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 13830-13836;
N. P. Dunham, A. J. Mitchell, J. M. Del Río Pantoja, C. Krebs, J. M. Bollinger Jr, A. K. Boal, Biochemistry 2018, 57, 6479-6488.
N. P. Dunham, W.-c. Chang, A. J. Mitchell, R. J. Martinie, B. Zhang, J. A. Bergman, L. J. Rajakovich, B. Wang, A. Silakov, C. Krebs, A. K. Boal, J. M. Bollinger, Jr., J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 7116-7126.
C. R. Zwick III, M. B. Sosa, H. Renata, Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 58, 18854-18858;
Angew. Chem. 2019, 131, 19030-19034.
S. Martinez, M. Fellner, C. Q. Herr, A. Ritchie, J. Hu, R. P. Hausinger, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 11980-11988;
Z. Zhang, T. J. Smart, H. Choi, F. Hardy, C. T. Lohans, M. I. Abboud, M. S. W. Richardson, R. S. Paton, M. A. McDonough, C. J. Schofield, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 4667-4672;
M. Li, S. Martinez, R. P. Hausinger, J. P. Emerson, Biochemistry 2018, 57, 5696-5705.
Z. Guo, J. Li, H. Qin, M. Wang, X. Lv, X. Li, Y. Chen, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 5175-5178;
Angew. Chem. 2015, 127, 5264-5267.
Y. Masuda, C. Maruyama, K. Kawabata, Y. Hamano, T. Doi, Tetrahedron 2016, 72, 5602-5611.
C.-Y. Chang, S.-Y. Lyu, Y.-C. Liu, N.-S. Hsu, C.-C. Wu, C.-F. Tang, K.-H. Lin, J.-Y. Ho, C.-J. Wu, M.-D. Tsai, T.-L. Li, Angew. Chem. Int. Ed. 2014, 53, 1943-1948;
Angew. Chem. 2014, 126, 1974-1979.
H. M. Berman, J. Westbrook, Z. Feng, G. Gilliland, T. N. Bhat, H. Weissig, I. N. Shindyalov, P. E. Bourne, Nucleic Acids Res. 2000, 28, 235-242.
P. C. A. Bruijnincx, G. van Koten, R. J. M. Klein Gebbink, Chem. Soc. Rev. 2008, 37, 2716-2744;
S. Kal, L. Que Jr, J. Biol. Inorg. Chem. 2017, 22, 339-365;
S. R. Iyer, V. D. Chaplin, M. J. Knapp, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 11777-11783.
D. A. Proshlyakov, T. F. Henshaw, G. R. Monterosso, M. J. Ryle, R. P. Hausinger, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1022-1023;
J. M. Bollinger Jr, J. C. Price, L. M. Hoffart, E. W. Barr, C. Krebs, Eur. J. Inorg. Chem. 2005, 4245-4254.
J. C. Price, E. W. Barr, B. Tirupati, J. M. Bollinger, Jr., C. Krebs, Biochemistry 2003, 42, 7497-7508;
P. J. Riggs-Gelasco, J. C. Price, R. B. Guyer, J. H. Brehm, E. W. Barr, J. M. Bollinger Jr, C. Krebs, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8108-8109;
W. Yan, H. Song, F. Song, Y. Guo, C.-H. Wu, A. S. Her, Y. Pu, S. Wang, N. Naowarojna, A. Weitz, M. P. Hendrich, C. E. Costello, L. Zhang, P. Liu, Y. J. Zhang, Nature 2015, 527, 539-543;
D. Galonić Fujimori, E. W. Barr, M. L. Matthews, G. M. Koch, J. R. Yonce, C. T. Walsh, J. M. Bollinger Jr, C. Krebs, P. J. Riggs-Gelasco, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13408-13409.
A. Grosdidier, C. Zoete, O. Michielin, Nucl. Acids Res. 2011, 39, W270-277.
T. Borowski, A. Bassan, P. E. M. Siegbahn, Chem. Eur. J. 2004, 10, 1031-1041;
S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9813-9824;
S. Sinnecker, N. Svensen, E. W. Barr, S. Ye, J. M. Bollinger Jr, F. Neese, C. Krebs, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6168-6179;
E. A. C. Bushnell, G. B. Fortowsky, J. W. Gauld, Inorg. Chem. 2012, 51, 13351-13356;
H. J. Kulik, C. L. Drennan, J. Biol. Chem. 2013, 288, 11233-11241;
A. Wójcik, M. Radoń, T. Borowski, J. Phys. Chem. A 2016, 120, 1261-1274;
X. Song, J. Lu, W. Lai, Phys. Chem. Chem. Phys. 2017, 19, 20188-20197;
H. Su, X. Sheng, W. Zhu, G. Ma, Y. Liu, ACS Catal. 2017, 7, 5534-5543;
R. N. Manna, T. Malakar, B. Jana, A. Paul, ACS Catal. 2018, 8, 10043-10050;
Y.-T. Lin, A. Stańczak, Y. Manchev, G. D. Straganz, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2020, 26, 2233-2242.
R. Latifi, M. A. Sainna, E. V. Rybak-Akimova, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2013, 19, 4058-4068;
D. Sahoo, M. G. Quesne, S. P. de Visser, S. P. Rath, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 4796-4800;
Angew. Chem. 2015, 127, 4878-4882.
E. Godfrey, C. S. Porro, S. P. de Visser, J. Phys. Chem. A 2008, 112, 2464-2468;
A. R. Diebold, C. D. Brown-Marshall, M. L. Neidig, J. M. Brownlee, G. R. Moran, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18148-18160;
C. R. Wick, H. Lanig, C. M. Jäger, N. Burzlaff, T. Clark, Eur. J. Inorg. Chem. 2012, 4973-4985;
G. Dong, S. Shaik, W. Lai, Chem. Sci. 2013, 4, 3624-3635;
A. S. Faponle, F. P. Seebeck, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 9259-9270;
S. S. Chaturvedi, R. Ramanan, N. Lehnert, C. J. Schofield, T. G. Karabencheva-Christova, C. Z. Christov, ACS Catal. 2020, 10, 1195-1209.
S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15809-15818;
A. Decker, J.-U. Rohde, E. J. Klinker, S. D. Wong, L. Que, Jr., E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15983-15996.
F. G. Cantú Reinhard, A. S. Faponle, S. P. de Visser, J. Phys. Chem. A 2016, 120, 9805-9814.
S. Shaik, D. Kumar, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10128-10140;
X.-X. Li, V. Postils, W. Sun, A. S. Faponle, M. Solà, Y. Wang, W. Nam, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2017, 23, 6406-6418;
P. Barman, F. G. Cantú Reinhard, U. K. Bagha, D. Kumar, C. V. Sastri, S. P. de Visser, Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 58, 10639-10643;
Angew. Chem. 2019, 131, 10749-10753.
D. Kumar, H. Hirao, L. Que, Jr., S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8026-8027;
S. P. de Visser, Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45, 1790-1793;
Angew. Chem. 2006, 118, 1822-1825;
C. Geng, S. Ye, F. Neese, Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 5717-5720;
Angew. Chem. 2010, 122, 5853-5856;
S. Ye, F. Neese, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 1228-1233;
L. Bernasconi, E. J. Baerends, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 8857-8867;
A. Timmins, M. G. Quesne, T. Borowski, S. P. de Visser, ACS Catal. 2018, 8, 8685-8698.
S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2020, 26, 5308-5327.
F. G. Bordwell, J.-P. Cheng, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 1736-1743;
J. M. Mayer, Annu. Rev. Phys. Chem. 2004, 55, 363-390;
S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1087-1097.
S. Ghafoor, A. Mansha, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 20278-20292.
M. R. A. Blomberg, T. Borowski, F. Himo, R.-Z. Liao, P. E. M. Siegbahn, Chem. Rev. 2014, 114, 3601-3658;
S. P. de Visser, M. G. Quesne, B. Martin, P. Comba, U. Ryde, Chem. Commun. 2014, 50, 262-282;
M. G. Quesne, T. Borowski, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2016, 22, 2562-2581;
M. Pickl, S. Kurakin, F. G. Cantú Reinhard, P. Schmid, A. Pöcheim, C. K. Winkler, W. Kroutil, S. P. de Visser, K. Faber, ACS Catal. 2019, 9, 565-577.
E. F. Pettersen, T. D. Goddard, C. C. Huang, G. S. Couch, D. M. Greenblatt, E. C. Meng, T. E. Ferrin, J. Comput. Chem. 2004, 25, 1605-1612.
Gaussian-09, Revision D.01, M. J. Frisch, G. W. Trucks, H. B. Schlegel, G. E. Scuseria, M. A. Robb, J. R. Cheeseman, G. Scalmani, V. Barone, B. Mennucci, G. A. Petersson, H. Nakatsuji, M. Caricato, X. Li, H. P. Hratchian, A. F. Izmaylov, J. Bloino, G. Zheng, J. L. Sonnenberg, M. Hada, M. Ehara, K. Toyota, R. Fukuda, J. Hasegawa, M. Ishida, T. Nakajima, Y. Honda, O. Kitao, H. Nakai, T. Vreven, J. A. Montgomery, Jr., J. E. Peralta, F. Ogliaro, M. Bearpark, J. J. Heyd, E. Brothers, K. N. Kudin, V. N. Staroverov, T. Keith, R. Kobayashi, J. Normand, K. Raghavachari, A. Rendell, J. C. Burant, S. S. Iyengar, J. Tomasi, M. Cossi, N. Rega, J. M. Millam, M. Klene, J. E. Knox, J. B. Cross, V. Bakken, C. Adamo, J. Jaramillo, R. Gomperts, R. E. Stratmann, O. Yazyev, A. J. Austin, R. Cammi, C. Pomelli, J. W. Ochterski, R. L. Martin, K. Morokuma, V. G. Zakrzewski, G. A. Voth, P. Salvador, J. J. Dannenberg, S. Dapprich, A. D. Daniels, O. Farkas, J. B. Foresman, J. V. Ortiz, J. Cioslowski, D. J. Fox, Gaussian, Inc., Wallingford CT, 2010.
M. G. Quesne, R. Latifi, L. E. Gonzalez-Ovalle, D. Kumar, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2014, 20, 435-446;
A. Timmins, M. Saint-André, S. P. de Visser, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 9855-9866.
A. D. Becke, J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652;
C. Lee, W. Yang, R. G. Parr, Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789.
P. J. Hay, W. R. Wadt, J. Chem. Phys. 1985, 82, 270-283;
W. J. Hehre, R. Ditchfield, J. A. Pople, J. Chem. Phys. 1972, 56, 2257-2261.
M. A. Kaczmarek, A. Malhotra, G. A. Balan, A. Timmins, S. P. de Visser, Chem. Eur. J. 2018, 24, 5293-5302.
C. Peng, H. B. Schlegel, Isr. J. Chem. 1993, 33, 449-454.
S. Grimme, J. Antony, S. Ehrlich, H. Krieg, J. Chem. Phys. 2010, 132, 154104.
M. Cossi, G. Scalmani, N. Rega, V. Barone, J. Chem. Phys. 2002, 117, 43-54.
P. Barman, P. Upadhyay, A. S. Faponle, J. Kumar, S. S. Nag, D. Kumar, C. V. Sastri, S. P. de Visser, Angew. Chem. Int. Ed. 2016, 55, 11091-11095;
Angew. Chem. 2016, 128, 11257-11261;
G. Mukherjee, C. W. Z. Lee, S. S. Nag, F. G. Cantú Reinhard, D. Kumar, C. V. Sastri, S. P. de Visser, Dalton Trans. 2018, 47, 14945-14957.