Epigenetic management of self and non-self: lessons from 40 years of transgenic plants.

Plant varieties exhibiting unstable or variegated phenotypes, or showing virus recovery have long remained a mystery. It is only with the development of transgenic plants 40 years ago that the epigenetic features underlying these phenomena were elucidated. Indeed, the study of transgenic plants that did not express the introduced sequences revealed that transgene loci sometimes undergo transcriptional gene silencing (TGS) or post-transcriptional gene silencing (PTGS) by activating epigenetic defenses that naturally control transposable elements, duplicated genes or viruses. Even when they do not trigger TGS or PTGS spontaneously, stably expressed transgenes driven by viral promoters set apart from endogenous genes in their epigenetic regulation. As a result, transgenes driven by viral promoters are capable of undergoing systemic PTGS throughout the plant, whereas endogenous genes can only undergo local PTGS in cells where RNA quality control is impaired. Together, these results indicate that the host genome distinguishes self from non-self at the epigenetic level, allowing PTGS to eliminate non-self, and preventing PTGS to become systemic and kill the plant when it is locally activated against deregulated self. Les phénotypes instables ou mosaïques de certaines variétés de plantes, et la capacité de certaines plantes à récupérer après une infection virale sont longtemps demeurés des mystères. Ce n’est qu’avec le développement des plantes transgéniques il y a 40 ans que les caractéristiques épigénétiques de ces phénomènes ont été élucidées. En effet, l’étude de plantes transgéniques qui n’exprimaient pas les séquences introduites a révélé que les transgènes pouvaient parfois subir une extinction transcriptionnelle (TGS) ou post-transcriptionnelle (PTGS) en activant des défenses épigénétiques endogènes naturellement dirigées contre les éléments transposables, les gènes dupliqués ou les virus. Même lorsqu’ils ne subissent pas le TGS ou le PTGS spontanément, les transgènes exprimés de façon stable sous le contrôle de promoteurs viraux se distinguent des gènes endogènes par leurs caractéristiques épigénétiques. Il en résulte que les transgènes exprimés sous le contrôle de promoteurs viraux sont capables de subir un PTGS systémique dans l’ensemble de la plante, alors que les gènes endogènes ne peuvent subir qu’un PTGS restreint aux cellules où le contrôle de qualité des ARN (RQC) est défectueux. L’ensemble de ces données indique que le génome des plantes distingue le soi du non-soi au niveau épigénétique, permettant d’une part au PTGS d’éliminer le non-soi, et d’autre part d’empêcher le PTGS de devenir systémique et de tuer la plante quand il est activé localement pour éliminer le soi défectueux.